一作解读 | Environ. Microbiol：平衡的随机性和确定性群落构建过程促进了多样且非均一化的农田生态系统生态功能
编译：刘文静，编辑：小菌菌、江舜尧。
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微生物群落构建过程影响群落结构，从而决定生态功能。然而，随机性和确定性过程的比例对群落生态功能的影响作用尚不明确。为了更好地回答这一科学问题，我们借助随机性和确定性群落构建过程比例梯度的典型农业生态系统（旱地果园、水旱轮作稻田和水生藕田），探究了群落构建过程、群落结构与生态功能的耦合性。以土壤碳、氮、磷和硫循环相关的9种酶活来表征碳及养分循环的多功能性指数，进一步耦合关键生态功能集群与群落构建过程。
结果表明，确定性过程主导的生态功能呈现高度集中模式（旱地生态系统）；随机性过程主导的群落生态功能过度分散（水生生态系统）；而平衡的随机性和确定性（即随机性和确定性过程比例相当）不仅产生多样化的生态功能，同时强化了特定养分循环能力的物种功能（水旱轮作稻田生态系统），对农田生态系统可持续性的维持至关重要。该认知提高了我们对微生物群落构建、结构和生态系统功能相关性的系统性认知，有助于进一步明确农田生态可持续性的微生物学机制。
论文ID
原名：Balanced stochastic versus deterministic assembly processes benefit diverse yet uneven ecosystem functions in representative agroecosystems译名：平衡的随机性和确定性群落构建过程促进了多样且非均一化的农田生态系统生态功能期刊：Environmental MicrobiologyIF：4.933发表时间：2020.11.17第一作者：刘文静通讯作者：冯有智通讯作者单位：中国科学院南京土壤研究所
实验设计
实验样品采集于广东省惠州市，长期旱作（果园）、水旱轮作（稻田）以及水生（藕田）三种典型农田生态系统样品均发源自相同母质（图1）。冗余分析（RDA）耦合置换多元方差分析（PERMANOVA）解析不同生态系统中微生物群落结构差异、酶活特征以及环境驱动因子。基于群落构建理论框架，利用零模型表征系统发育多样性的βNTI和物种多样性的RCbray矩阵解析4个群落构建过程。量荧光定量酶活法测定多种与碳、氮、磷和硫循环相关酶活以揭示微生物驱动的农田生态功能，包括磷酸酶、β-D-葡萄糖苷酶、β-N-乙酰-氨基葡萄糖苷酶、芳基硫酸脂酶、亮氨酸氨基肽酶、木聚糖酶、β-半乳糖酶、N-乙酰-β-D-氨基半乳糖苷酶、纤维二糖水解酶。9种酶活Z-score标准化后计算养分循环相关功能的多功能性及非均匀度指数。细菌共存网络分析揭示微生物群落的交互度及稳定性，并进一步探究模块中心节点所属的关键功能模块与酶活功能相关性。方差分析（ANOVA）计算不同生态系统土壤理化性质、微生物生态多功能性及非均匀度指数差异。Mantel和偏Mantel分析明确群落构建过程、结构与土壤理化性质及生态功能的相关关系。以上分析使用R和SPSS软件计算。
图1. 实验样点布局
结果
1. 旱作、水旱轮作和水生生态系统中土壤理化性质、酶活以及细菌群落结构相关性RDA结果揭示不同生态系统中细菌群落结构和胞外酶活功能特征，及其土壤理化驱动因子（图2）。水分含量、土壤有机碳（SOC）和土壤速效氮（AN）是最主要的环境驱动因子。仅磷酸酶（e6）指向旱作生态系统微生物群落，而其他8种酶则均指向水旱轮作和水生生态系统。物种层面，水生生态系统中富营养型的变形杆菌和拟杆菌门丰度最高，而旱作生态系统中寡营养型的酸酐菌门丰度显著高于水生生态系统。
图2. 冗余分析揭示不同生态系统群落结构与理化因子及酶活相关性。红色箭头表征理化因子，黑色箭头表征酶活参数：e1: β-D-葡萄糖苷酶、e2: β-N-乙酰-氨基葡萄糖苷酶、e3: 亮氨酸氨基肽酶、e4: 纤维二糖水解酶、e5: 芳基硫酸脂酶、e6: 磷酸酶、e7: 木聚糖酶、e8:β-半乳糖酶、e9: N-乙酰-β-D-氨基半乳糖苷酶
2. 不同生态系统中随机性和确定性过程的相对贡献样品两两之间的βNTI值用以计算群落构建过程的确定性和随机性，结果显示三个生态系统呈明显梯度（图3）：确定性过程主导旱作生态系统（78.6%）；水旱轮作生态系统中，确定性过程降低至50%，随机性过程增加到39.3%；水生生态系统中，随机性过程（50.0%）占主导地位，而确定性过程只有17.9%。三个生态系统相互比较看出，水旱轮作生态系统具有相当的随机和确定性过程，即定义为平衡的群落构建过程。进一步发现，确定性过程均由同质性选择主导，且该过程在旱作中最高；水生和水旱轮作生态系统中同质性扩散过程较高，而旱作中几乎不具有这一过程。
图3. 不同生态系统群落构建过程
3. 不同生态系统中土壤酶活，多功能性及非均匀度指数差异与水旱轮作和水生生态系统相比，旱作生态系统中多功能性指数最低，非均匀度指数最高，功能集中于磷酸酶。水旱轮作生态系统的多功能性指数略高，而非均匀度指数显著高于水生生态系统（图4）。βNTI值与某些酶活呈显著正相关（如β-D-葡萄糖苷酶、β-N-乙酰-氨基葡萄糖苷酶、芳基硫酸脂酶、磷酸酶、β-半乳糖酶和N-乙酰-β-D-氨基半乳糖苷酶），且同时显著相关于多功能性以及非均匀度指数。多功能性和非均匀度指数随着随机性过程的增加分别增加和下降。以上结果均表明，群落构建过程与碳及养分循环相关的关键生态功能之间存在关联。
图4. 不同生态系统中的生态多功能性及非均匀度指数
4. 细菌共生网络与关键生态功能集群基于16S rRNA基因分类单元（OTUs）构建了系统发育分子生态网络（pMENs），探究旱作、水旱轮作和水生生态系统的细菌共存网络差异（表1）。拓扑参数表明，水旱轮作和水生生态系统的网络复杂度明显高于旱作。旱作生态系统中细菌网络简单且中心化，而水旱轮作生态系统中，传递系数最低，表明共存的细菌物种间结构稳定。每个网络节点（细菌OTU）根据其功能被划分为不同的模块：peripherals (Zi≤2.5,Pi≤0.62)、connecters (Zi≤2.5,Pi>0.62)、module hubs (Zi>2.5,Pi≤0.62)、network connectors (Zi>2.5, Pi>0.62)。我们重点关注模块中心（module hubs）物种，它们与各自模块内的多个物种高度连接，因此被认为是某些生态功能类群中最具代表性的关键物种。结果显示，旱作、水旱轮作和水生生态系统中分别有11、23和19个关键物种节点。群落关键模块（功能类群）与特定的酶活显著相关（表2）。其中，旱作生态系统中，与磷酸酶相关的功能类群比例最高（54.5%），与β-N-乙酰-氨基葡萄糖苷酶、亮氨酸氨基肽酶、纤维二糖水解酶相关的功能类群分别只占了9%，此外有27.30%的功能类群与测定的酶活未呈显著相关。在水旱轮作和水生生态系统中，功能类群与较多种酶活相关，但最高比例的功能类群并没有显著相关于任何测定的酶活（57.9%和34.8%）。以上结果表明，旱作生态系统中的生态功能模块高度集中于部分关键功能（例如磷酸酶），而水旱轮作及水生生态系统中的微生物功能模块则多样化。
表1. 不同生态系统网络结构拓扑参数
表2. 不同生态系统中群落关键模块（功能类群）与特定酶活的相关性比例
讨论
1. 确定性主导的群落构建过程产生集中化的群落生态功能环境选择，即同质或（和）异质环境对微生物群落的决定性作用，是确定性过程的重要组成部分。本研究中，确定性过程主导旱作生态系统群落构建，这与前人麦田和大豆田等的研究结果一致。在农田生态系统中，强烈的人类活动（例如施肥、耕作和翻耕）干扰使得土壤在物理和化学共同作用下形成了特定的生境，只有部分微生物能够耐受。因此，在旱作（78.6%）、水旱轮作（50%）和水生（17.9%）生态系统中均观察到大量的同质性选择过程。由于水分有缓冲外部干扰对土壤影响的作用，所以旱作生态系统中该过程比例最高，同理，水旱轮作大于水生生态系统。基于生态位选择的确定性过程由物种性状和生态位的匹配度决定。农业活动背景下，选择性过程将筛选出具有有机物质降解和养分循环相关功能的微生物物种。本研究发现，确定性主导的旱作生态系统中，alpha多样性显著低于水旱轮作和水生生态系统，且群落多功能性指数最低，而非均匀度指数最高。其中，磷酸酶不仅显著高于其他酶活，且与54.5%的关键网络功能类群相关，这些功能类群中的关键物种很少在水旱轮作和水生生态系统中出现。RDA结果同样表明，磷酸酶是旱作生态系统微生物群落显著差别于其他生态系统的关键酶。较强的环境过滤下，确定性过程将筛选出在特定功能的物种（例如，土壤肥力和氧化还原电位），且功能数量会受到限制。与其他两种生态系统相比，旱作生态系统中网络节点总数、连通性均最低，而传递系数最高，说明该群落相对简单且不稳定。筛选出的物种仅在特定生境下发挥最大功能，因此会增大对外界环境新干扰的敏感性。换句话说，当外部干扰发生巨大改变，现有物种的适应性会降低，生态系统的稳定性会受到损害。
2. 随机性主导的群落构建过程产生了分散性的生态系统功能与旱作生态系统相比，水生生态系统中群落构建由随机性过程主导。当环境变化相对稳定，不足以对群落产生选择作用时，随机性过程的影响将超过确定性。水文连通性有助于缓和极端环境变化。因此，从旱作到水生生态系统，随机性过程梯度性的增加。βNTI值和含水率的显著相关性说明水生生态系统中的高水文连通性增加了微生物在生存空间中的扩散能力，即随机性扩散过程。βNTI值和SOC的强相关性同样也表明随机性的群落构建过程也受到土壤肥力控制，较高的营养和能源供应刺激微生物增殖，也能增强微生物的扩散能力。此外，高土壤肥力可以提供更多的生态位来减轻选择性过程的影响。与确定性过程定向筛选出具有某些特定功能的物种不同，当群落构建由随机性过程主导时，允许更多样化的物种共存。水生生态系统中，物种共存网络更为紧密，多种酶活在水生生态系统中均较为活跃，因此功能的非均匀度指数最低。但是值得注意的是，与自然生态系统不同，农田生态系统需要相对集中的微生物碳及养分循环功能以维持作物产量最大化和土壤肥力的可持续性。由此推断，在过高的随机性主导的农田生态系统中，促进作物生长和地力提升的群落生态功能的发挥可能会受到抑制。
3. 平衡的随机性和确定性群落构建过程保障了生态系统功能的多样且非均一化与旱作和水生生态系统中不平衡的确定性和随机性群落构建过程相比，水旱轮作生态系统中确定性（50%）和随机性（39.3%）过程相当。水旱轮作生态系统中生态多功能性指数最高，非均匀度指数处于中等水平。该生态系统中很多功能模块不仅与测定的多种酶活有显著相关性，还有大量未知生态功能尚待挖掘。例如，Anaerolineaceae（与测定酶活不相关的功能类群中的关键物种）已被发现参与产甲烷发生；Solirubrobacterales在岩石分风化过程中比例较高，表明其潜在的矿物循环能力。以上结果说明水旱轮作生态系统下微生物的生态功能在多样化的基础上又有集中化。水旱轮作生态系统由于经历水分饱和（淹水）与不饱和（涝干）状态的反复循环，即微生物群落经历强烈的随机性和确定性过程的更迭，进而产生了平衡的构建过程。这种随机性与确定性过程的平衡不仅可以维持生态系统的功能多样化，同时又可以优化特定物种功能，这种多样且非均一化的生态功能有利于维持生态系统的稳定性和服务输出。
评述
通过对不同随机性与确定性比例的群落构建下微生物群落构建、结构及生态功能之间耦合关系的探究，我们提出平衡的群落构建过程（即相对等量的随机性和确定性过程）是维持农田生态系统可持续性的微生物学机制。随机性过程所维持的微生物物种和生态功能多样性是农田生态系统可持续性的保障；在此之上，确定性过程对物种的定向筛选和对生态功能的强化是农田生态系统生态服务功能的基础。
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