【LorMe周刊】植物微生物群落的生态与进化
作者：汪宁祺，南京农业大学博士在读，主要研究土壤抑病性的构建与形成机制。
植物微生物组是其宿主的功能驱动者，他们可以扩展其宿主的基因组和代谢能力，提供或促进宿主一系列基本的生命维持功能，包括营养获取、免疫调节和生物抗逆性。植物微生物组与人类微生物组的高度相似性进一步推动了植物微生物组的研究，促进了基于微生物组的发展策略以改善植物的生长和健康。例如，引入微生物物种（益生菌）的定殖潜力是人类微生物组研究和健康管理的一个基本方面，同时也是（植物）接种微生物是否成功促生和抑病的关键因素。目前汇总的结果表明，引入的微生物物种通常会被“赶走”，在肠道、植物或土壤生态系统中并不足以达到发挥功能的密度。因此，理解植物微生物群落的共进化轨迹及其装配、活性和持久性的机制至关重要。
微生物进入其宿主的途径包括环境水平传播及亲本垂直传播。此后，这些微生物从种子周围向根际、叶际及植物内部传播扩散。因此，微生物组装配涉及物种组成和丰度的动态变化及不同空间区域的稳态组成。如对于水稻微生物组的装配，Edward等描述了三个不同但相互重叠的微生物群落，根际、根面和植物内圈微生物群落，每一个部分都包含了来自其他部分微生物组的一个子集，从植物的外部向内移动（图1）。以此为基础，Vandenkoornhuyse等进一步将土壤称为根系微生物群落的种子库，根际圈为生长室，根面为特定栖息地或过渡边界，而内圈为限制区域。植物组织内细菌群落具有的独特特征，使它们能够调整自己的新陈代谢以适应内圈的物理化学条件。除了鞭毛、植物聚合物降解酶(如纤维素酶、果胶酶)、V型和VI型蛋白质分泌系统、酶解毒活性氧(ROS)等特殊微生物特性外，植物免疫在内生菌群落的构建中也发挥着重要作用。除生物因素外，昼夜波动的非生物因素如温度、湿度、辐射等，也影响着植物不同部分和圈层微生物的结构和多样性。
图1 水稻植物微生物群落在不同分区的变化
A：通过差异丰度分析，将27147个otu在每个分区的富集和消耗情况与土体土壤进行比较。每个点代表单个OTU, y轴位置代表相对于土体土丰度的变化。B、C：相比土体图，水稻各分区富集及贫化的OTUs。（Edward et al. 2015）
1 控制微生物组装配的异源和自源因子
2 宿主特征影响微生物组装配
研究人员已经在多种作物中展开植物基因型和发育阶段对微生物组装配影响的研究。植物的遗传变化影响根系生长、结构及分泌物组成等特性，这反过来也会影响微生物组的装配。如Legay等发现根系直径、根系干物质含量和根系碳氮比是微生物组组成变化的重要预测因子。根系特性对微生物群落结构的强烈影响可能与根系释放到周围土壤中的植物碳和氮的数量和质量有关。根系分泌物的化学多样性通过刺激特定微生物生长、诱导和抑制特定微生物功能，以发挥其在植物-微生物和微生物-微生物互作中的重要作用。Zhalnina等通过整合微生物组、比较基因组和外代谢组分析发现，分泌物特性和微生物底物吸收特性共同促成了根际微生物组装配中的代谢同步。在这些研究的基础上，进一步优化鉴别植物分泌物的方法，将有助于深入了解根际、叶际和植物内部的时空代谢动力学。
3 胁迫诱导型微生物装配
植物会招募微生物以缓和地上部和地下部面临的生物胁迫。Rasmann首先获得 “呼救（cry for help）”研究的标志性成果，他发现被昆虫伤害的玉米根释放出挥发性化合物(E)-烯丙基-石竹烯(E)吸引昆虫病原线虫。目前，研究已证明抑病土壤中保护性病原菌的富集。例如，对抑立枯丝核菌土壤种植的甜菜根际分析发现一些细菌始终与抑病状态相关。Chapelle等发现当植物根系受到真菌病原体的侵袭时，胁迫相关基因在细菌中的表达上调，而这些细菌抑病土的植物根系上明显更为丰富。基于这个发现，作者假设，入侵的真菌病原体直接或通过植物间接触发了根际微生物群落的应激反应，进而导致群落成分变化及抑制病原体感染的特异性拮抗特性的激活（图2）。此外，链霉菌和伯克霍尔德菌也被证明通过产生特定的抗真菌挥发物来抑制根茎真菌。以上研究表明，植物面临地上部或地下部感染时，特定微生物的富集或微生物性状的激活是为了帮助植物抵抗感染，并且在胁迫条件下，微生物代谢物对微生物组装配和植物保护的非常重要。
图2 抑病土壤中生长的植物在真菌病原体入侵期间的根际过程的模型
该模型描述了微生物群落组成和活动的变化，以限制真菌的生长和植物感染。（Chapelle et al. 2015）
植物驯化和农业革命为早期的人类提供了更持续的食物供应，并成为人类稳定定居的关键驱动因素。驯化伴随着栖息地和作物管理措施的逐步变化以促进植物高产并保护植物免受生物胁迫。驯化不仅改变了植物的表型特征，而且减少了植物的遗传多样性。目前正在研究这种所谓的驯化综合特征如何影响植物微生物组，以了解微生物组装配和活性的潜在机制。
迄今为止的大多数研究指出，驯化植物的微生物组多样性较低，但尚不清楚缺失或耗尽这些植物微生物是否也为植物带来功能损耗。微生物缺失的概念首先是由Blaser在人类微生物群落中提出：抗生素的过度使用和现代生活方式会导致肠道微生物群中一些成员的流失。同样的原理是否也适用于植物的微生物组仍然存在争议。植物驯化措施为促进植物高产并保护作物免受生物和非生物胁迫的影响，常常伴随着栖息地的逐渐变化和过度使用杀虫剂和化肥(图3)。因此，从原生生境到农业土壤的转变可能导致协同进化的有益微生物和功能的枯竭。例如，长期施氮导致了互生性较低的根瘤菌的进化，抑制了土壤呼吸和微生物生物量，增加了富营养菌如放线菌门和厚壁菌门的丰度，而减少了寡养菌如酸杆菌和疣微菌的丰度。也有研究表明以降解复杂的有机物而闻名的拟杆菌会受到农业管理措施的负面影响。因此,采用“回到根系”的方法,将本土植物的微生物和原生栖息地的植物和微生物的识别特征研究互补，具有解开微生物组装配机制并将微生物组研究纳入未来植物育种策略的潜力。
图3 植物驯化对植物微生物组装配的影响
(a)驯化期间，管理措施极大地改变了土壤的物理和化学性质(例如养分、水、pH)，从而改变了土壤微生物组的组成和功能。植物从它们的原生栖息地转移到农业土壤，被培育以获得更高的产量和抵抗生物和非生物的胁迫。(b)植物表型和基因型的变化影响根的形态特征和分泌物，这反过来又影响微生物组的装配。驯化的植物可能比它们的野生亲缘更少地与共生体有联系，微生物群落也更少。除了这些影响微生物群落组合的异源因素外，微生物之间的竞争与合作、生物胁迫(地上和地下)以及植物的发育也决定了根际微生物群落的组合。
迄今为止，大多数微生物组研究试图解决谁在那里；他们在做什么；何时何地；以及哪些微生物组对特定的生物胁迫做出反应并提供耐受性功能。未来在植物微生物组研究方面的努力该导向理解明确的生态过程如何控制植物微生物组的装配和功能。生态理论和集合群落理论为研究植物相关微生物群落提供了理论基础。Vellend在其专著《生态群落理论》中提出，任何特定生态群落由由四个主要的生态进化过程相互作用而构成，其中两种负责生物在群落环境中的输入，即传播和变化，另两种调节物种相对丰度，即选择和漂移（图4）。对Vellend理论最好的升华是集合群落（metacommunity）理论，其整合了影响群落装配的局部和全域过程。集合群落理论认为特定的群落结构（如根际、叶际和内生微生物群落）是群落内部发生特定过程及群落相关扩散的结果。此外，集合群落理论明确认为植物微生物群落的静态快照并不仅仅是在特定时间点在局域尺度上运行的过程的结果，而是动态相互作用多尺度过程的结果。
图4（a）涉及植物微生物组装配的生态过程。四种生态进化过程构建群落装配的细节。扩散（dispersal）是指微生物在局部群落之间的运动。选择（selection）是群落内影响微生物构建的非生物条件的结果。生态漂移（ecological drift）是种群大小的随机变化的结果，在这种情况下，它导致了特定微生物分类单元的消失。多样化（diversification）是产生遗传变异的过程。X符号表示未成功的建立或有机体消除。(b)区域物种库和集合群落之间相互作用的整体方案。最初，局部群落由区域物种池扩散的微生物通过生物/非生物选择后定殖而组成。这进而导致了不同区域群落的集合(统称为集合群落)。最终，在集合群落中发生的多样化可以通过扩散(虚线箭头)来丰富区域物种池的多样性。
尽管越来越多的人认识到微生物组对植物生长和健康的重要性，但利用其基因组潜力在气候变化中提高未来作物生产的抗逆性，是未来十年最大的挑战之一。为此，我们需要对植物特性及其招募、激活微生物伙伴的机制、促进植物生长和抗胁迫的微生物特性的生物合成和调节有基本的了解。
虽然研究人员已经提出一些优化植物微生物组组成和功能的策略，然而，目前的大多数植物微生物组研究缺乏证据证明微生物组对特定植物表型的贡献。因此，Oyserman等提出 “微生物相关植物表型(MAPs)优先”方法，在评估微生物组组成和功能之前，首先对不同基因变异宿主的图谱进行定量分析（图5）。在此基础上，这些微生物群落与宿主基因型协同设计，从而为单个宿主或宿主群体提供不同但相互兼容的微生物群落。除了设计模块化的微生物群落，其他新途径，包括土壤微生物菌种改良进化、植物基因型改造以最大化招募有益微生物并刺激植物有益活动，以及组合有益菌群以利用微生物群落的功能潜力，促进植物生长和健康。
图5 “微生物相关植物表型优先” 方法路线图
自然生态系统以及传统和现代农业系统，都是基因和生态潜力的储存库，可用于识别MAPs。在这种方法中，MAPs被系统地筛选和量化，以确定能提供最大适应性优势的实例(例如植物、微生物、环境组合)。这种方式将指引驱动MAPs机制的研究，反过来有助于指导植物育种计划和微生物组工程。（Oyserman et al. 2018）
论文信息
原名：Ecology and Evolution of Plant Microbiomes
译名：植物微生物群落的生态与进化
期刊：Annual Review of Microbiology
IF2019：11
发表时间：2019.05
通讯作者：Jos M. Raaijmakers
通讯作者单位：莱登大学生物研究所