【LorMe周刊】根际微生物通过根间信号介导根系代谢物分泌
作者：曹文慧，南京农业大学硕士在读。主要研究根际资源调控根际微生物互作。
根系微生物能够调控寄主植物的生长、健康和发育。然而，人们尚不清楚根际微生物群落是否/如何调控根系代谢组、植物如何调节地下部复杂的互作网络。该研究发现，不同的微生物群落可通过系统性诱导根系代谢物渗出（systemically induced root exudation of metabolites, SIREM）的过程，调控番茄根系分泌物发生特定的系统性变化。例如，根际定殖的芽孢杆菌属细菌诱导了植物酰基糖次级代谢物的系统性渗出。此外，根际微生物群落能够改变植物叶片和根系的代谢组和转录组。该研究说明了根际微生物组的定殖能在分子和化学水平上驱动SIREM过程发生，展示了一种新的可能调节土壤状况的长距离信号现象。
植物生活在一个复杂环境中，与定殖在根际的土壤微生物相互作用。根际微生物多样性随植物发育阶段、基因型和土壤环境而变化。植物根系分泌物的变化会影响根际微生物群落组成。根系分泌物是植物与土壤微生物相互作用的关键机制，并且通过改变根系微生物区系，在植物-土壤反馈中发挥重要作用，影响植物在生物和非生物胁迫下的生长。了解影响植物-微生物关系的内部和外部信号对于理解根际过程和植物-土壤反馈的复杂关系至关重要，根系不同部分之间的系统性长距离信号传导启动了植物对潜在环境胁迫的反应。该文章研究结果强调了由根际微生物定殖调节的系统性诱导根系代谢物渗出（SIREM）现象，这一依赖于根际微生物群落组成的过程，触发了根际化学组分的变化。
分根水培系统中番茄根际微生物群落变化
作者为探究土壤微生物群落对根系化学成分和根系分泌物的影响，建立了番茄分根水培装置（图1A）。该装置将番茄根系分为两侧，本地根系（Local side）接种不同土壤微生物群落，系统根系（Systemic side）培育在无菌条件下，用于收集根系分泌物。以此研究不同微生物群落对根系的影响，以及这些微生物导致另一半根系发生的系统性变化。LS侧接种不同浓度（HD、MD和LD）的微生物菌液，7d后对LS侧微生物多样性分析发现，HD、MD、LD微生物组的物种丰富度和香农指数随着微生物组浓度降低而降低（图1B）。对丰度前四的门水平细菌进行研究发现，变形菌门相对丰度最高（图1C） 。
图1 LS侧根系微生物群落多样性与SS侧根系分泌物组成的联系
LS侧微生物群落的变化能够改变SS侧代谢
在LS侧接种微生物7d后，对SS侧的分泌物进行 LC-MS 分析。结果发现LS侧接种微生物后，SS侧的115种根系代谢物发生显著变化（图2A）。作者对其中 56 种进行了注释，大多为酰基糖、脂肪族和芳香族醇二糖苷、脂肪酸、羟肉桂酸共轭物、有机酸衍生物、含硫化合物、甾体类生物碱（SGA）和甾体皂苷（SSA）。作者发现微生物处理后植物分泌的代谢物主要属于酰基糖类（Acylsugars）。代谢物S1:5 isomer是HD处理植物分泌物中最丰富的酰基蔗糖。第二主要差异代谢物是羟基肉桂酸结合物（hydroxycinnamic acid conjugates）（图2A）。这些结果表明根系微生物能够造成植物根系代谢差异。作者把这种根的不同部位之间的长距离信号传导称为系统性诱导根系代谢物渗出（SIREM）。
图2 SIREM代表一种根之间的长距离信号，可导致各种代谢物的系统性渗出。
根际微生物组诱导根和芽的系统代谢变化
作者接着分析了微生物组处理和未处理番茄植株的根和芽的代谢变化，发现微生物组处理后，番茄组织中共有172种半极性代谢物发生了显著变化。LS侧根际微生物处理分别调节了SS侧芽和根组织中的116和56种代谢物。作者注释了56种代谢物中的10种（图3A）。在HD和LD处理的植物SS侧的根中，两种有机酸糖苷，壬二酸己糖（AzA-Hex）和庚二酸己糖（PIM-Hex）的含量明显增多（图3B）。在拟南芥中，AzA 诱导系统获得性抗性（SAR），AzA 糖苷和衍生物都被认为是 SAR 的信号物质；二羧酸（如 AzA 和 PIM）是半乳糖脂氧化途径的产物。
图3 在SIREM诱导下，糖基化形式的壬二酸和庚二酸在SS侧根中积累。
空间图谱揭示SIREM 相关代谢产物在根中特定位置上的积累
作者采用基质辅助激光解吸/电离质谱成像（MALDIMSI）来监测早期实验中检测到的植物代谢物的分布情况。研究发现Acylsucrose S1:5 分布在侧根尖，S4:19 主要是分布在主根的根毛上（图4A-D）；SGAs、脂素、羟基肉桂酸和有机酸等代谢物在整个根部都有分布（图4E-L）。这些结果表明，代谢物在根的不同部位上积累，非均匀地分布。
图4 在SIREM中分泌的酰基糖和SGAs位于特定和变化的根区。
根系微生物定殖对寄主转录的系统调控
作者为验证SIREM涉及SS侧根和芽组织中基因表达的系统调节，采用分根系统检测微生物处理后组织中的差异基因表达。结果表明，在HD处理植物的SS侧根中，木葡聚糖内葡聚糖酰化酶的多个转录物下调。而与核黄素生物合成和钙信号传导相关的基因在HD处理植物的SS侧根中下调，在MD和LD处理的植物中上调；MD处理植株的芽中与氧化脂质生物合成相关的基因高度上调。此外，编码致病相关（PR）蛋白的基因在所有微生物处理植物的芽中上调。因此，似乎SAR和SIREM有着相似的转录组变化，但是过程不一样（图5A）。
图5 集成与SIREM相关的数据。
在本篇文章中，作者进行了分根实验，以此研究不同微生物群落对根系的影响，以及这些微生物导致另一半根系发生的系统性变化，并且跟踪研究了植物复杂的生化和基因信号网络，这些信号控制着微生物组与根之间的通信。结果发现，番茄植物的根际微生物组可以通过系统的根到根信号机制，直接影响根的化学成分。例如，芽孢杆菌属的细菌可以利用这一过程触发整个根系中酰基糖的分泌。研究人员将其称为“系统诱导的根代谢物分泌”（SIREM）。在这一过程中，微生物的刺激在根的局部发生，作为响应，根系的其他部分会分泌特定代谢物，从而“调节”根际环境（图6）。这一发现是揭开跨越植物根与微生物组之间复杂关系的第一步。据信SIREM在根际的根与微生物组相互作用中具有关键作用，但其意义和范围仍有待探索。此外，科学家认为微生物重新编程的系统性根分泌可能会促进土壤的调整。
图6 导致根系统性渗出的SIREM根-根信号通路的模型
论文信息
原名：Rhizosphere microbiome mediates systemic root metabolite exudation by root-to-root signaling
译名：根际微生物通过根间信号介导根系分泌物
期刊：PNAS
发表时间：2020.2
通讯作者：Asaph Aharoni
通讯作者单位：雷霍沃特魏兹曼科学研究所植物与环境科学系