综述 | Nature 子刊：陆地生态系统中的微生物入侵
编译：白云，编辑：十九、江舜尧。
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人类旅行和全球贸易极大地增加了新区域内入侵性微生物的传播。实验和观察性研究开始揭示微生物入侵陆地生态系统的过程，它们的生态影响以及其对生态系统功能的影响。作者列举微生物入侵陆地的实例，包括细菌、真菌、卵菌、以及其他原生生物和病毒，并讨论致病性和非致病性入侵微生物对从宿主物种到生态系统范围内的影响。本综述强调，尽管近年来微生物入侵研究取得了进展，但人类才刚开始了解外来微生物是如何与天然微生物相互作用，以及这些相互作用之间的影响。最后，作者提出“外来生物和土著微生物间的相互作用”、“入侵微生物对群落和生态系统的影响”和“气候变化和微生物入侵的关系”这三个研究主题，使微生物入侵研究成为一个真正的综合学科。
论文ID
原名：Microbial invasions in terrestrial ecosystems
译名：陆地系统中的微生物入侵
期刊：NATURE REVIEWS MICROBIOLOGY
IF：34.648
发表时间：2019年7月
通信作者：Madhav P. Thakur
通信作者单位：荷兰瓦赫宁根大学，生态学研究所陆地生态学系
综述内容
由于日益增长的环球贸易、人类旅行以及因人为气候变化引起的植物和动物的被迫迁移，使微生物正在以前所未有的水平迁移。在新环境中成功入侵的外来微生物会对其宿主和受体生态系统产生巨大影响，例如通过几种疫霉菌种可以杀死一系列植物（图1）或因为壶菌Batrachochytrium dendrobatidis 导致全球两栖动物减少（其他系统的例子在专栏1中给出）。然而，关于具有侵入性的外来微生物及其随后对生态系统的影响的信息仍然分散，并且缺乏对微生物入侵过程，外来微生物对本地物种和群落的影响以及对生态系统功能的影响的综合理解。
从在新环境中引入外来物种，了解其入侵过程和其从种群爆发到随后传播的不同阶段之间的过渡，是入侵生物学研究的核心。入侵生物学的一个关键挑战是确定外来物种是什么，被广泛认可的两个标准是有一种物种被引入新的生物地理范围并且是通过人类作为媒介的。在没有人类作为媒介的情况下，如果物种分散到新环境或自主扩展其生物地理范围，该物种将不会被定义为外来物种。实际上，由于人为气候变化导致的超出其地理范围的物种迁移可被视为间接的人类介导物种引入（专栏2）。然而，在本综述中，我们认为只有当人类活动在其已知的生物地理边界之外直接引入时才被认定为外来物种，遵循其他生物（如动植物）入侵研究中所使用的定义。此外，根据“生物多样性公约”，外来物种只有在威胁受体生态系统的本地生物多样性并对生态系统功能产生负面影响时才具有侵入性，这可能导致不利的社会经济影响。还有一个更中立的定义，不管外来物种造成的影响，是指当一个外来物种达到传播阶段（这是一个典型的阶段，但不一定是一个阶段），在这个阶段，外来物种的数量变得比其已知的本地物种的丰度大得多。
外来微生物的生态影响通常是在达到传播阶段时变得显而易见（图1、2）。与宏观的大型生物相比，大多数外来微生物由于缺乏对宿主和受体生态系统的可见影响仍然未被发现。因此，外来微生物被称为“侵入性”的两个核心特征是至少对本地物种、群落或生态系统产生负面可探测性的影响。也因此，我们将本综述中的入侵微生物（病毒、细菌、古细菌、原生生物和真菌）定义为外来微生物，当其达到传播阶段（可发觉时）并改变宿主和非宿主物种的行为，从而导致生物多样性和生态系统功能的损失，也就造成了负面的社会经济影响。在系统的文献检索中，我们在陆地生态系统中发现了85种入侵微生物。这些侵入性微生物中超过三分之二是病原体，其中许多是植物病原真菌和卵菌。在微生物入侵文献中观察到的较多数量的病原微生物可能是由于更多人的研究兴趣集中于管理病原性侵入性微生物。此外，与致病性外来微生物相比，非致病性外来微生物的影响相对难以发现。在本综述中，我们概述了致病性和非致病性微生物的入侵过程它们的变化和影响，主要是来自陆地生态系统的例子。在此过程中，我们强调了微生物入侵研究中的一些重要差距，并提出了整合不同方法和领域的潜在研究途径和机会。
微生物入侵过程
我们目前对入侵过程的理解主要依赖于植物和动物的例子。从广义上讲，入侵包括以下几个阶段，从外来物种通过人类活动（如洲际运输和贸易）运输到其地理边界之外，然后，有意或无意地将外来物种引入新环境，这可能导致物种随后的群落建立和传播。尽管这些障碍的确切性质和克服它们的方法可能不同，但微生物面临着与宏观大型生物相同的广泛障碍。例如，大多数植物和动物是故意引入（例如，马缨丹植物（Lantana camara）或野猪（Felis catus））释放的，而微生物通常是非故意引入的，例如菌根真菌与它们的寄主植物一起引入。然而，其他因素如气候适宜性，竞争和捕食，可能同时适用于微生物和大型有机体。我们对微生物入侵过程的理解主要是由三个并非相互排斥的研究领域和方法推进：外来宏观大型生物体和微生物（致病性和非致病性）的共同入侵，已知导致严重植物的病原微生物的入侵和动物疾病，以及实验微观世界中模型微生物的入侵。
外来宏观大型生物体和微生物的共同入侵
与植物和动物形成（有益和有害）共生的微生物可能作为共生伙伴一起被引入新环境。一些引进的外来植物及其相关微生物有助于彼此在新环境中成功生存，例如，几种菌根真菌与其宿主植物一起被非有意的引入新区域，新西兰的入侵树种（Pinus contorta）含有93％外来源的外生菌根真菌，其余7％是天然功能真菌。外来树木和外来真菌之间的共生关系促进了两者在新环境中的生存，表明了强烈和特殊的共生关系。动物和相关微生物的共同入侵主要受到疾病生态学的关注，例如壶菌真菌和美洲牛蛙（Lithobates catesbeianus）的共同入侵，最近的一项研究表明，森林鸟类也可以运输菌根真菌，这可能会增加菌根真菌的传播。据报道，在阿根廷岛上的外来哺乳动物（野猪和鹿）也有类似的病例，这些外来哺乳动物在其粪便中传播外生菌根真菌，随后促进了外来松树（Pseudotsuga menziesii）的生存。虽然大多数寄主植物被引入到新区域时会躲避其原生病原体，但最近的一篇综述认为，即使最小宿主植物和病原体共同入侵后，病原菌溢出到土著植物中也会产生巨大的负面影响，因为土著植物不适应新型病原体。
致病性外来微生物的入侵
这里有许多致病性外来微生物入侵的例子，其中一些由寄主植物和动物的疾病暴发对受体生态系统造成了破坏性影响。许多致病性外来微生物与外来感染宿主是无意地一起被引入的。例如，Cryphonectria parasitica，一种导致北美栗树枯萎病的真菌，它是在二十世纪初，感染板栗植物被无意间从日本本州岛引入到北美造成的。流行病学因素和宿主免疫力是致病性外来微生物入侵过程的重要决定因素。宿主免疫通过增加对外来微生物病原体的抵抗力来减少侵入性，而病原体的繁殖率和传播潜力决定其侵入性。例如，植物中的气孔保卫细胞可以检测病原菌的表面分子，并响应植物关闭其气孔，以防止病原体进入。另一方面，微生物具有几种毒力机制来克服宿主免疫。经过充分研究一种外来卵菌，即疫霉（Phytophthora ramorum），它产生多种蛋白质作为毒素，可破坏其寄主植物（例如橡树）的免疫系统并导致感染，最终导致宿主死亡。然而，毒力和侵入性之间是否存在直接联系造成入侵成功值得进一步研究。
实验微生物入侵微观世界
在实验微观世界中研究微生物入侵可以阐明哪些生物和非生物因素可以在新环境中限制或促进入侵性微生物的生存。这类研究中有一个值得注意的地方就是研究受体微生物群落的多样性如何影响微生物的入侵。针对植物和动物提出的经典多样性-入侵性假设（有时也称为“生物抗性假说”）预测，指本地植物或动物越多样化，外来植物或动物的入侵就越少，因为不同群落的资源利用率更高，因此外来物种的资源供应减少。有研究与多样性-入侵性假设一致，研究表明土壤细菌群落的高度多样性可以抵抗大肠杆菌菌株的入侵。虽然微观世界实验研究提供了对微生物入侵的重要见解，但大多数这些研究使用的是模式微生物而不是已知的外来微生物，可能是因为外来微生物难以在实验室培养。尽管如此，野外研究已经从实验室研究中得到了一些灵感。例如，具有更多不同树木的森林可以更好地抵抗P. ramorum的入侵。
生态影响
外来物种的生态影响通常在三个层面进行研究：对本地物种的影响、受体区域的影响以及对生态系统过程的影响。总的来说，对本地物种的影响是对生态群落影响的基础，而这反过来又会对生态系统的过程产生影响。然而，对入侵植物物种的meta分析表明，它们对这三个层次的影响的大小和方向可能不同。尽管随着外来植物的入侵，本地植物和动物的多样性下降，但群落和生态系统很少受到负面影响。同样，侵入性陆地无脊椎动物在不同层面也有不同的影响：它们减少了本地动物群落的多样性，但通过增加叶凋落物的分解从而对受体生态系统产生了积极影响。一般而言，由于大多数已知的外来微生物是病原体，因此预计它们的影响在所有水平上都是负面的。我们很难理解非致病性侵入微生物在一个水平上的负面影响是否会对其他水平产生负面或正面的影响。
对本地物种的影响
几种侵入性微生物主要以感染土著植物作为其主要宿主。当侵入性致病微生物感染植物的多个器官或一系列寄主植物，并且当温度和湿度等环境条件促进感染和毒力时，它们会严重影响本地植物。一些众所周知的侵入性微生物仅限于单一宿主，例如主要感染山茱萸树的 Discula destructive，但是一些如疫霉属的成员可以感染各种植物群，包括栎树和松属物种和几种灌木。具有广泛的宿主范围和高毒力的侵入性病原体通常是最致命的，例如，Phytophthora cinnamomi（图1;表1）已在70多个国家感染了5,000多种木本植物物种，产生了严重的影响；例如在澳大利亚等外来微生物导致的森林枯萎。我们在表1中总结了一些著名的陆地环境致病微生物对生态和经济影响。一些外来致病微生物可以对外来和本土植物产生不同的影响。我们认为当外来植物和外来微生物共同侵入环境时，更容易发生侵入性崩溃。
动物通常作为载体或作为储库促进外来微生物的传播。一些侵入性致病真菌可以影响其动物载体的行为，对植物和生态系统产生深远的影响。例如，中国的侵入性真菌Leptographium procerum增加了昆虫载体的侵略性；红松脂甲虫（在中国也是入侵物种）已经杀死了中国中部数百万的原生松树。尽管甲虫和真菌一起抵达中国的证据尚不清楚，但真菌很可能将甲虫作为其在中国的载体，对树木产业造成了严重影响。需要靠宿主生存的非病原性外来微生物，如丛枝菌根真菌和固氮细菌，可通过破坏与天然非致病微生物的关联来影响本地植物物种。例如，葡萄牙沿海沙丘中豆科植物和固氮细菌的共同入侵有助于外来物种的成功，也破坏了天然豆科植物与天然固氮细菌之间的共生关系。在最近的一项研究中，南非的一种树木Acacia dealbata的入侵成功与其独特的根际微生物组有关，这些微生物组主要含有固氮细菌，这可能与来自澳大利亚的A. dealbata共同侵入环境有关。这些例子表明，非致病微生物也可能发生侵入性崩溃。
对本地群落的影响
当侵入性病原体感染占主导地位的群落成员而非感染群落的稀有成员时，它们传播得更快，将对本地群落和生态系统过程产生更大的负面影响。在这种情况下，病原体从感染宿主溢出到其他宿主的概率更可能仅仅是由于病原体数量增加，因此传播压力更高。侵入性病原体对群落造成后果的强度取决于病原菌溢出的程度。几种微生物特性，如快速生长和有效扩散，对溢出和入侵成功也很重要。此外，如果考虑到外来微生物的特征以及它们潜在宿主的特征，这样可以提供更多信息，例如，一种可以广泛分散的宿主会促进的外来微生物的入侵成功。同时，受体生态系统的特征是侵入性微生物溢出的关键决定因素。如具有多种不同树木的森林可以稀释侵入性卵菌P.mmorum，从而限制其负面影响。成功入侵的外来微生物如何影响土著微生物群落多样性的证据主要来自微观世界研究，但证据目前仍然有限。最近有实验表明，生长速度和适应性高于土著微生物的外来微生物比生长速度低于土著微生物的外来微生物对土著微生物群落影响更加强烈影响（通过降低均匀度）。
微生物入侵对群落造成的结果还取决于外来微生物与土著微生物的相互作用。尽管侵入性微生物对其寄主和受体群落影响的相关研究越来越多，但关于入侵微生物与其将要与之相互作用的土著微生物的特点有何不同，以及这是否与其入侵成功或失败有关，关于这点我们仍缺乏了解（图2）。植物入侵研究表明，理解外来物种和本地物种之间性状差异对于提高我们对外来入侵者在各个层面影响的预测至关重要。
对生态系统过程的影响
由外来入侵微生物感染引起的寄主植物和动物的减少可能导致生态系统过程的降低，例如生物量的产生和分解。尽管对植物和动物入侵的研究显示了入侵引起了生态系统过程变化，但meta分析未能发现入侵对生态系统过程的一致负面影响。可能的解释是入侵生物接管了本地物种所执行的功能，或者在生态系统层面的影响变得可察觉之前，会存在延迟。因此，由于缺乏将宿主层面影响与生态系统层面联系起来的研究，对于外来微生物对物种或群落普遍观察到的负面影响是否也会导致生态系统过程的减少需要进行更严格的审查。实际上，当致病性入侵微生物导致森林枯死或动物种群灭绝时，人们可以预料到物种和/或群落水平的这种强烈负面影响会传播到生态系统过程中。尽管不如病原体明显，但非致病微生物如固氮细菌与其宿主植物的引入可以极大地影响受体生态系统中的氮循环。我们认为把宿主的行为以及种群动态的变化与一系列生态系统过程联系起来可以更好地了解生态系统的反应。
将溢出效应与微生物入侵的影响联系起来
研究外来病原体的溢出效应对于了解病原菌的传播和对多种宿主的影响非常重要。我们认为群落模式可以提高我们对溢出效应如何影响群落和随后的生态系统过程的洞察力。例如，在相同营养级别（水平性溢出）的溢出可能会影响社区，而不是溢出营养级别（垂直性溢出）（图3）。为了更好地了解外来微生物对群落和生态系统的影响，考虑这两种形式的溢出效应至关重要。在生态学和微生物学中使用网络有助于理解物种之间的水平和垂直相互作用，并有可能确定生态系统中不同区域之间的连通性。我们建议使用网络方法，因为它们可以解释水平性和垂直性溢出，可以帮助我们了解外来微生物从宿主到群落和生态系统的影响。此外，通过显示哪些宿主或消费者已在网络中受到感染（图3），我们将更好地了解溢出效应的潜在轨迹。
管理和政策的影响
外来物种的管理不仅一直是自然保护和环境保护机构的主要工作之一，也是入侵生物学研究主要动机。《生物多样性公约》呼吁全球合作努力来减轻外来物种对本地生物多样性和生态系统的影响。在国家和国际减少微生物入侵政策的关键建议中，最近的一份出版物强调在一个新的区域引入宿主和病原菌携带物种时，需要对它们进行长期监测和监测。此外，微生物入侵研究包括入侵过程和入侵后的影响，这些研究对政策和管理都是至关重要（专栏3）。
展望
入侵微生物将继续对本地生物多样性和生态系统功能构成严重威胁，但它们是入侵的最难以捉摸的形式之一（图2）。换句话说，入侵微生物仍然存在，而且与植物和动物相比，它们更难以察觉和研究。但是现在基于DNA和RNA技术（定量PCR，扩增子测序，宏基因组学和宏转录组学）都极大的提高了我们对已知以及未知微生物的了解，其中也包括入侵微生物。我们提倡利用多学科交叉的方法进行微生物入侵研究。
正如本文所述，因为微生物入侵研究方面有很多子领域是相互重叠的，所以需要加强各学科综合和协作。侵入性致病微生物的研究数量正在增加，但仍需要更多的工作来将它们与微观世界入侵研究的机械论观点联系起来。我们确定了三个研究领域（相互作用、影响和全球变化），它们可能会促进微生物入侵研究合并，因此，我们提出了几个需要解决的问题（专栏3）。
侵入性微生物病原体的出现最近被列为未来二十年最亟需解决的问题之一。我们同意这一评估，重要的是，我们管理入侵微生物病原体出现的能力取决于机械研究、长期监测方案以及区域和全球协调的入侵控制和疾病管理政策。此外，我们认为，当我们考虑外来致病微生物和非致病微生物与本地生物之间的相互作用时，对微生物入侵过程和任何规模的影响的理解都将得到改善（专栏3，图2）。
预测宏观大型生物体的入侵是具有挑战性的，预测微生物的入侵更具挑战性，因为它们通常只有在影响其他生物体时才会容易被我们发现。然而，随着分子技术的发展，早期发现外来微生物变得可行。在接下来的二十年里，通过分子技术等实验方法有可能澄清微生物入侵的前因后果。
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