高分综述│TRENDS PLANT SCI：植物激素如何介导盐胁迫响应（国人佳作）
编译：夕夕，编辑：景行、江舜尧。
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盐胁迫是影响植物生长的主要环境胁迫之一，为了适应盐胁迫，植物需要将外源盐胁迫和体内发育整合以抵抗盐胁迫。越来越多的证据表明，植物激素除了可以在正常条件下控制植物的生长和发育外，还可以介导各种环境胁迫从而调节植物生长的适应性。本文，作者主要讨论和总结了植物激素如何介导盐胁迫来调节植物生长。作者还强调了植物对盐胁迫的响应，会通过多种串扰调节各种激素的合成，信号转导和代谢，从而构建防御系统。
论文ID
原名：How Plant Hormones Mediate Salt Stress Responses
译名：植物激素如何介导盐胁迫响应
期刊：Trends in Plant Science
IF：14.416
发表时间：2020年11月
通讯作者：戴绍军、丁兆军、夏光敏
通讯作者单位：山东大学生命科学学院
DOI号：10.1016/j.tplants.2020.06.008
研究进展
1 盐胁迫和植物激素
盐胁迫是限制植物生长和作物产量的主要环境因素之一。因此，盐碱地的开发有利于农业生产。盐碱地的土壤溶液的Na+浓度较高，高渗和高离子会阻碍植物吸收土壤中的水和养分。Na+是动物的必须营养元素，而过量的Na+会对动物和植物造成损害。因此，Na+的潜在受体的研究一直是一个热门话题，已有研究人员发现了Na+的传感器。为植物如何感知盐胁迫打开了新的大门。
植物激素是在植物生长和发育中起关键作用的小化学物质。脱落酸（ABA），乙烯，水杨酸（SA）和茉莉酸（JA）以及其他包括生长素，赤霉素（GA），细胞分裂素（CKs），油菜素类固醇（BRs）和松果内酯（SLs）的生长素是响应胁迫的激素。大量研究表明，每种植物激素在植物中不止发挥一种生物学作用，而是在不同阶段，不同组织或不同环境条件下发挥复杂的作用。本文，作者总结了盐胁迫下植物激素如何介导盐度信号以调节植物的生长适应性，以及植物如何通过指导各种激素的合成，信号传导和代谢来构建防御系统。还强调了此过程中不同植物激素之间的串扰。
2 ABA参与盐胁迫下渗透，离子和活性氧的调节
ABA是最重要的应激反应激素之一，在盐胁迫的防御中起到不可替代的作用。ABA可以连接复杂发育过程和盐胁迫及植物信号转导联级。盐胁迫和渗透胁迫下，内源性ABA水平迅速增加。SnRK2.2/2.3/2.6磷酸化各种ABA响应元件（ABRE）结合蛋白/ABRE结合因子（AREB/ABF）转录因子，从而调节植物对渗透胁迫的响应。盐胁迫下，SnRK2s还会通过调节BAM1-和AMY3-以来的淡粉分解糖和糖衍生的渗透物来调节渗透稳态。气孔是植物蒸腾作用的主要场所。ABA调节的气孔开闭对植物响应盐胁迫十分重要。有研究表明，ABA在维管组织中合成，然后转运到保卫细胞。总之，ABA的气孔调节对植物应对盐胁迫具有重要作用。
盐胁迫还会引起细胞内离子稳态的失衡，包括细胞质钙离子浓度的增加。已有研究表明，盐胁迫下根部的钙离子浓度增加，随后出发了整个植物系统的分子反应，表明钙离子信号转导在盐胁迫中起到重要作用。ABA作为植物胁迫反应的主要介质，可以通过激发质膜结合通道内钙离子释放从而帮助植物抵抗盐胁迫。
钙调磷酸酶B样蛋白(CBLs)对高[Ca2+]cyt敏感。EF-hand Ca2+结合蛋白盐敏感蛋白3 (SOS3)和类SOS3钙结合蛋白8 (SCABP8)/CBL10分别通过介导根的Ca2+信号来帮助植物应对Na+胁迫。Ca2+依赖性SOS3-SOS2使Na+/ H+反向转运蛋白SOS1磷酸化，后者将Na+从细胞质转运到质外体。但是，SOS1的活性受到质外体中H+浓度的限制。该浓度由H+ -ATPase AHA2调节。Ca2+被CBL7捕获，CBL7对AHA2的抑制消失。此外，为了抵消Na+流入细胞所引起的毒性作用，K+的输入非常重要。ABA-SnRK2.6激活的拟南芥1（KAT1）中的钾通道和Ca2+ -CBL1 / 9-CIPK23信号模块激活的拟南芥K+转运蛋白1协同促进K+的流入，导致Na+/K+减少。Ca2+与ABA信号协调以控制植物对盐胁迫的生长反应。
ROS也是响应渗透压的重要因素。植物根部感知土壤中水分含量低，会分泌被受体BAM1和BAM3识别的CLE25，可以调节ABA生物合成基因NCED3的上调表达。ABA活化的SnRKs磷酸化膜结合的NADPH氧化酶，增加质外体中H2O2的产量。膜质结合的H2O2传感器—HPCA1，会介导H2O2诱导的保卫细胞中Ca2+通道的激活。将植物的ROS维持在基础水平称为ROS稳态。最近的研究表明，盐胁迫下的ABA和Ca2+信号通过SnRK2.6和CIPK11/26信号模块，而ABI1起到抑制作用。总的来说，ABA,ROS和Ca2+表现出复杂的信号串扰以控制植物生长对盐胁迫的响应。
3 生长素介导的根系生长对盐胁迫的响应
植物根系会响应当地土壤的条件，生长素起到十分重要的作用。生长素被TIR1和F-BOX蛋白等受体感知，F-BOX蛋白将Aux/IAA抑制因子招募到SCFTIR1/AFB复合物中，使其泛素化并释放对生长素反应因子（ARFs）的抑制，最终激活生长素诱导基因的表达。盐胁迫抑制的根部生长与生长素的积累减少有关。生长素转运蛋白AUX1/PIN1/2的位置会因为盐胁迫而发生变化，因此植物生长素的转运可能与根部植物生长素的积累减少有关。盐胁迫也会下调生长素受体编码基因TIR1和AFB2的表达，表明生长素积累的减少和生长素受体表达的抑制均保持了较低的生长素信号转导响应，从而调节植物生长。
侧根也会受到盐胁迫的影响，在轻度盐胁迫下会起到诱导作用，高度盐胁迫下回起到抑制作用。然而，在aux7-1突变体中，轻度盐胁迫会使LRs的形成完全消失，这表明依赖于生长素的转运和分布轻度盐胁迫会促进LRPs的启动。这可能是植物的一种主动适应机制。轻度盐胁迫会诱导根部生长以适应温和环境，而植物必须抑制生长才能在高盐胁迫下生存。同样的，低水平的ABA会促进LR的形成而高水平的ABA会降低LR的形成。ABA受体突变体pyl8和pyl9均具有较低的LR数量，而增加ABA可显着增加pyl8和pyl9突变体中的LR数量，表明适量的ABA对LR的形成是必需的。进一步的研究表明，PYL8 / 9通过调节MYB77-ARF7介导的信号传导模块来促进LRP的启动。应用外源生长素会增加pyl8 / 9中LR数量，这暗示ABA诱导的LRP可能具有生长素依赖性。高浓度的NaCl会导致玉米中ABA的过度积累，从而改变ZmPIN1的极性定位并破坏植物生长素的分布，最终抑制LR的发育。总之，生长素通过与ABA的复杂串扰来调节LR的形成。轻度的盐胁迫会诱导产生少量的ABA，激活植物生长素信号传导从而形成LRP，而高浓度的NaCl会导致ABA过度积累，从而破坏植物生长素和LR的分布。
4 植物通过调节不同生长阶段的GA水平来适应盐胁迫
具有生物活性的GA与GID1结合，诱导GID1的构象变化，并募集生长阻遏物DELLA蛋白以形成GA-GID1-DELLA复合物。随后，E3泛素连接酶F-box蛋白SLEEPY1（SLY1）与DELLAs相互作用，导致26S蛋白酶体降解DELLAs。DELLA蛋白SLR1是GA信号转导的抑制剂，可以通过抑制植物生长来抵抗盐胁迫。GA代谢相关的基因，AtGA2ox7，OsGA2ox5和OsMYB91会通过抑制生长来增强植物的耐盐性。泛素受体和转运蛋白的KAR2的主要抑制因子（OsDSK2a）参与了GA失活酶EUI的降解。盐胁迫降低了OsDSK2a的水平，并且EUI会降低GA的水平并减缓了植物的生长，表明盐胁迫通过降低GA的水平来抑制植物的生长。此外，转基因植物过表达GA分解代谢基因CYP71D8L，同时减少GA积累，增加高可溶性糖和叶绿素含量，最终增强植物对盐胁迫的耐受性。PtCYP714A3的异位表达，编码一组独特的CYP单加氧酶，调节GA失活，增强了水稻对盐胁迫的耐受性。因此，根据环境条件的变化，通过调节GA水平达到最佳生长速率，盐胁迫对植物的生长抑制可能是植物的主动适应机制。
盐碱地上植物的生长和繁殖取决于种子的成功发芽，而种子发芽与ABA和GA密切相关。盐胁迫和干旱胁迫下植物中GA的浓度发生显着变化，表明GA和ABA可能与植物的非生物胁迫反应密切相关。盐胁迫会诱导锌指转录因子GhPLATZ1的表达。抑制ABI4的转录，异位表达GhPLATZ1的拟南芥会比野生型发芽更快。ABI4调节GA分解代谢基因GA2ox7和ABA合成基因NCED6的转录，因此在盐胁迫下GhPLATZ1介导的萌发可能受GA/ABA的调节。总的来说，GA积累会诱导种子发芽，而发芽后需要降低GA水平或GA信号以增强植物对盐胁迫的耐受性。
5 CK信号和植物盐胁迫的关系
CKs参与植物的一系列生理和生化过程，包括细胞分裂，枝根比，繁殖能力，叶片衰老以及对非生物胁迫的适应性。在激活的表达基因中，A型ARR负反馈调节CK信号通路。越来越多的证据表明，盐胁迫和干旱胁迫下CKs在植物中发挥了消极作用，这一发现证明，内源性CK水平的降低是由于异戊烯基转移酶（IPT）的敲除或CK氧化酶/脱氢酶（CKXs）的过表达导致了对CK的耐受性增强。相反，IPT8介导的CK过量产生抑制了盐渗透下的植物生长。此外，CK受体AHK2/3/4或下游组氨酸磷酸转移AHP2/3/5的突变以及B型响应调节剂ARR1/12均增强了植物的耐盐性，而A型阴性调节剂ARR突变体则对盐处理更为敏感，进一步证实了CK对拟南芥植物的耐盐性具有负调节作用。
CK从根到芽的转运是盐胁迫下根和芽之间通讯的信使。外源CK增加了植物的蒸腾作用和气孔孔径，表明根中CK的生成及其在木质部中的转运是响应植物盐胁迫的不利行为。CKXs是参与CK代谢的关键酶，可有效降低植物中CK的浓度，并且CKXs的过表达会使拟南芥和小立碗藓对盐胁迫和干旱胁迫的敏感性降低。相反，CK合成基因IPT8的过度表达降低了拟南芥对盐胁迫的适应性。盐胁迫下随着ABA水平的升高，番茄中的CK水平降低。进一步的证据表明，ABA通过IPT基因的MYB2依赖性表达降低CK水平。反过来，降低CK水平则增加了植物对ABA的敏感性并降低了枝条的生长，这是对逆境胁迫的适应性反应。总之，ABA合成的增加和CK产量的减少是植物对盐胁迫的有效防御机制。
6 BR与其他信号分子相互作用以调节植物的耐盐性
越来越多的证据揭示了BR在植物适应包括盐胁迫在内的非生物胁迫中的作用。识别膜结合受体BRI1或其同源蛋白BRLs，BR诱导BRI1- BAK1异二聚体的形成，启动BSK，BSU1和BIN2，并最终通过调控转录因子BZR1和BR激活了BR反应基因的表达。外源BR会缓解盐对多种植物生长的抑制作用。另外，发现与BR合成有关的一些关键酶对于植物盐适应是必需的，表明BR使植物具有耐盐性。此外，缺乏BRI1或BSK5会导致植物对盐胁迫敏感。总的来说，BR可能对植物耐盐性的积极的调节作用。
实时成像分析显示，盐胁迫只是暂时抑制了根部的BR信号传导，但在NaCl处理后24小时后根部恢复生长。同时，被BZR1直接抑制的BR生物合成基因DWF4的表达在早期应激阶段增加，但很快又恢复到正常水平。SoCYP85A1和拟南芥BSK5也表现出先增加后减少的趋势。然而，据报道ZmBES1 / BZR1-5在盐胁迫下在玉米根和芽中的表达模式是不同的，在芽中表达增加，但在根中持续受到抑制，这表明盐胁迫可能在不同的植物，甚至不同的组织/器官中触发独特的BR信号传导反应。这些结果表明，盐胁迫可能在转录和翻译后水平上直接调节BR信号传导。
在番茄和黄瓜中，外源BR处理诱导H2O2的产生和乙烯的积累，这两个分子相互正调节，以促进盐胁迫下的抗氧化酶活性。在玉米中，BRs诱导Ca2+和H2O2的积累，从而促进ZmCCaMK介导的抗氧化防御作用。BR诱导的一氧化氮（NO）积累也可减轻盐胁迫引起的氧化损伤。这些研究表明BR诱导的ROS清除调节植物盐适应。作为植物胁迫适应介导的核心植物激素，ABA还与BR信号传导相互作用，调节植物盐反应。此外，将BR应用于SA不敏感的npr1-1突变体未能增强盐胁迫耐受性，最近有报道称GA生物合成基因被苹果MdBZR1和MdBZR1-2like基因上调以促进GA的产生，从而赋予植物耐盐性。总的来说，BR共同通过与其他植物激素相互作用来调节植物的耐盐性。
7 SL介导的耐盐性依赖于ABA
目前，已经确定了SLs在与真菌的共生相互作用和枝条分支中起的关键作用和SLs正调控植物的耐盐性。据报道，盐，干旱和渗透胁迫会抑制各种植物物种中SL的产生。有趣的是，在菌根植物中，盐和干旱反而促进了SL生物合成，这表明丛枝菌根（AM）真菌有助于为在恶劣条件下存活的植物生产SL。最近有一项研究发现，NaCl处理诱导AM幼苗中两种SL生物合成相关的类胡萝卜素裂解双加氧酶（CCD7和CCD8）和MAX2的表达。同样，盐胁迫显着诱导了MdMAX2和SsMAX2。因此，盐胁迫通过上调其信号传导成分来激活SL转导途径。ABA在SL介导的植物耐盐性中也起重要作用。在盐胁迫下，ABA生物合成基因LsNCED2上调表达以增加生菜根中的ABA含量，其原因是盐诱导的SL产生。在SsMAX2转基因植物中，在盐胁迫下检测到了几种ABA生物合成基因的较高表达水平，这可能有助于它们在氧化还原稳态方面提高了耐盐性。拟南芥中MaMAX2过表达不仅增强了ABA介导的气孔孔径，而且还增加了SOS相关基因的表达水平，这表明MdMAX2在减轻盐胁迫下的损害中发挥了巨大作用。总之，SL通过与ABA信号传导的相互作用介导植物的耐盐性。
8 SA调节盐反应
除参与植物的生物胁迫外，SA在植物的耐盐性中也起着重要的作用。SA不仅增强了抗氧化系统和渗透压物质的合成，而且还促进了盐胁迫下植物的光合作用。此外，SA在促进盐环境中AM共生和固氮方面具有积极作用，从而减轻了盐胁迫引起的负面影响。因此，SA不仅可以帮助植物建立强大的防御系统，还可以促进植物在盐胁迫下的生长。
然而，在拟南芥中，过量的SA会加剧盐胁迫下种子萌发抑制作用，而适量的SA则减轻了盐胁迫下种子发芽抑制作用，表明剂量的效应为SA对植物的耐盐性。在SA生物合成中SA高积累突变体snc1和sid2突变体均对NaCl敏感，这表明在SA调节盐反应中具有剂量效应。烟草中AtNPR1或MhNPR1的过表达分别通过增加SA信号传导增强了对氧化和盐/渗透胁迫的耐受性。相比之下，缺少NPR1依赖性SA信号的npr1-5突变体表现出对盐度的超敏表型。然而，AtNPR1在水稻中的过度表达积累了非常高的内源性SA水平，赋予了对盐和干旱胁迫的更高敏感性，进一步证明了SA调节植物对盐的耐受性可能与剂量有关。
SA不仅激活了P5CS的表达，P5CS负责在盐胁迫下脯氨酸的积累，而且降低了H2O2的浓度。此外，由于SA介导的离子通道调节作用，npr1-5芽中积累了较高的Na+但较低的K+，这表明SA在减少盐胁迫引起的所有方面的破坏中具有积极作用。在盐胁迫下用SA处理后，MYB的表达也升高，这表明ABA可能在SA介导的盐反应中起作用。
9 JA介导的植物盐反应：时空特异性和灵活性
作为与胁迫有关的激素，据报道JA也参与盐诱导的生长抑制。盐胁迫下JA水平升高，JA信号激活。F-box蛋白COI1也称为JA受体，与SKP1和CULLIN1形成SCFCOI1 E3连接酶复合物，后者介导26S蛋白酶体降解JAZ。JA信号响应盐胁迫最终导致对初生根生长的抑制。外源添加JA通过维持ROS或离子稳态来减轻盐的毒性。在番茄中，高JA积累的res突变体表现出更高的耐盐性，同时钾离子的积累增加。总之，JA介导的生长抑制可能是盐环境中的重要适应策略。
10 乙烯信号可提高拟南芥的耐盐性
与其他激素一样乙烯在盐胁迫下积累，这表明乙烯在盐反应中具有重要作用。进一步的证据表明，盐胁迫不仅通过转录激活ACS7，而且通过激活MAPK级联蛋白并使其稳定化。用ACC处理的拟南芥在各个发育阶段均表现出更高的耐盐性，乙烯产量增加的突变体eto1和eto2也具有土壤盐分耐受性。总之，盐胁迫诱导的乙烯积累在植物的盐适应中起着重要作用。
除乙烯外，乙烯信号传导在植物盐反应中也具有重要作用。ETR1，ETR2，ERS1，ERS2和EIN4在没有乙烯的情况下也具有活性。然而，增加的乙烯水平导致其受体和CTR1降解，最终通过转录因子EIN3和EIL1引起乙烯反应。ETR1和EIN4的功能丧失或负乙烯信号调节剂CTR1导致盐耐受性增强，而正调节EIN2和EIN3 / EIL1的功能丧失突变体表现出更高的盐敏感性。转录组谱分析表明，盐诱导了许多EIN3 / EIL1依赖性防御相关基因的表达。除转录水平外，盐胁迫还在蛋白质水平上调节乙烯信号传导。发现在盐处理下，EIN3蛋白以EIN2依赖性和EIN2依赖性两种方式积累。总之，乙烯信号在拟南芥中积极介导植物的耐盐性。在盐胁迫下，acs7突变体积累了更多的ABA从而具有较强的耐盐性。etr1突变体不敏感，而etr2对ABA敏感。同样的，它们在盐胁迫下的表现相反，前者更能耐受，而后者对盐处理更敏感，表明ETR1和ETR2除乙烯信号外还可以调节ABA信号。此外，EIN2还通过调节ABA的生物合成和ABA依赖性RD29B的表达来赋予耐盐性。这些结果表明，乙烯通过与ABA的串扰来调节植物的耐盐性。
结论与展望
盐胁迫下植物通常会生长缓慢。已发现ABA，SA，JA和乙烯的应激激素以及包括生长素，CKs，GA和BR的生长激素在介导盐度胁迫信号和控制生长与胁迫反应之间的平衡中起着重要作用。一些激素积极调节植物的耐盐性，而另一些则起负面作用。 此外，在此过程中，不同激素之间会发生复杂的串扰（图1）。通常，信号转导突变体的分析会得出更可靠的结论，而激素生物合成/生产对盐胁迫的影响可能更多地取决于情况，阶段和植物种类等。
图1. 激素介导的植物耐盐性。箭头展示了植物在适应盐胁迫中不同激素之间发生的复杂串扰。内圈代表九种主要激素之间的调节关系，外圈代表各种激素的信号传导途径，以及各种激素的复杂协同或拮抗关系。外部绿色边框表示植物对盐胁迫的适应能力和生长能力。中间“指南针”表示如何根据细胞内钠的浓度通过生长激素和胁迫激素的协调来调节植物的生长适应性。在低浓度盐胁迫环境中，绿色指针表示Na+低，主要指向生长激素，这有助于植物维持必要的生长。但是，当Na+浓度超过细胞可忍受的阈值时，红色指针表示具有高Na+，会转变为胁迫激素，这有助于植物建立强大的防御系统。
研究人员对激素介导的盐胁迫反应的大多数了解来自拟南芥的研究。但是，在水稻和玉米等农作物中，激素介导的盐胁迫的调控机制不保守。需要对农作物进行进一步研究，以阐明激素在植物耐盐性中的作用，以指导激素的应用和转化为农业生产。
植物中Na+受体的鉴定仍然是该领域最重要的主题之一。尽管最新研究鉴定到Na+受体GIPC，但植物对土壤中Na+浓度高度敏感，因此它们可能具有多种Na+受体。此外，盐和温度都是影响植物生长的最重要的环境因素，在动植物中发现了温度感受器。因此，问题仍然存在：植物中是否存在一系列类似的Na+受体，可以敏感地感知土壤中盐分的分布。这就提出了另一个问题，即不同的Na+受体之间是否存在复杂的通讯和反馈机制。
在轻度盐胁迫下，植物激活复杂的防御机制并维持生长。植物可以忍受的Na+阈值是多少？植物防御反应或生长抑制的激活主要取决于各种激素的含量以及激素之间的平衡机制。植物系统如何稳定，有序地管理这个庞大的网络，并有效应对来自环境的严峻挑战？激素的浓度可以直接反映植物遭受盐胁迫的程度，但是尚不清楚Na+受体在此过程中是否充当中间信使。因此，出现了一个引人入胜的问题：Na+受体是否可以感知土壤中的Na+浓度，然后确定生长激素和应激激素的合成，刺激信号传导或转运？许多激素对植物的耐盐性具有剂量效应，因此有必要验证植物对这些分子的耐受值，这将加速激素在农业和农作物生产中的应用并提高盐碱地的利用效率。
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