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原名：Nitrogendeposition accelerates soil carbon sequestration in tropical forests
译名：氮沉降加速了热带森林土壤固碳
期刊：PNAS
2020年影响因子：11.205
5年影响因子：12.291
发表时间：2021年4月
第一作者：Lu, Xiankai
通讯作者：Lu, Xiankai；Vitousek, Peter M.
第一单位：中国科学院华南植物园
DOI: 10.1073/pnas.2020790118
陆地生态系统碳固存对缓解全球气候变化具有重要作用。虽然热带森林对全球碳循环产生了不成比例的巨大影响，但随着全球氮沉降的增加，地下土壤碳储量的变化仍然是一个有待解决的问题，因为氮供应往往不会限制热带森林的生长。
本文通过在一个富含氮的热带原始森林中进行10多年的连续施氮试验，量化了土壤碳固存。结果表明，长期施氮使土壤C储量增加了7-21%，这主要是由于C输出通量减少和物理保护机制的影响，而有机质的化学组成没有改变。meta分析进一步证实了过量N输入引起的土壤C固存是热带森林的普遍现象。值得注意的是，由于施氮条件下C/N比一致，土壤固N与土壤固C保持同步。
研究结果表明，过量N沉降可促进成熟热带森林的地下C固存，这对预测未来陆地碳汇对人为CO2升高和N沉降的影响具有重要意义。本文进一步发展了一个概念模型假说，描述了在N限制和N富集生态系统中，土壤碳固存是如何在长期氮沉降下发生的，提出了将N沉降和N循环纳入陆地C循环模式的方向，以提高从温带系统扩散到热带系统N沉降增强的C汇强度的可预测性。
（一）N饱和热带森林连续施N十年后的土壤碳固存（N添加试验部分）在施氮开始时，各处理的土壤C和N浓度具有相似性。然而，在鼎湖山原始热带森林中，添加11年(50-150 kg N·ha−1·y−1)的N显著增加了土壤C和N浓度(图1)。在该森林的整个土层中，施氮显著增加了土壤C和N的固存，分别比对照增加了7-21%和12-25%(图1C和D)，而土壤容重在各处理之间保持相当。净土壤碳和氮的固存随施氮量的增加而增加，主要在20 cm上部(图1E和F)，其中土壤碳和氮的固存效率(单位施氮量的碳或氮固存率)随施氮量的增加而降低(图1G和H)。全剖面土壤碳固存效率在8.6-10.5 kg C·kg−1·N之间。由于净土壤碳收支是由碳输入源和输出源之间的差异决定的，且输入量没有差异，因此认为碳输出的减少是观测到的模式的主要原因，并确定了该富氮森林土壤碳汇的两种潜在机制。
图1 长期施氮对南方氮饱和热带森林0 ~ 40cm土层土壤C、N的影响。土壤净碳、氮固存总体上呈增加趋势，固存效率呈降低趋势。
Fig. 1. Effects of long-term N addition on soil C and N at 0- to 40-cm soil layers in the N-saturated tropical forest of South China. (A) Soil C concentrations. (B) Soil N concentrations. (C) Soil C stocks. (D) Soil N stocks. (E) Net C sequestration. (F) Net N sequestration. (G) C sequestration efficiency (C sequestration rate per unit of nitrogen addition). (H) N sequestration efficiency (N sequestration rate per unit of nitrogen addition). Note: Soils were sampled after 11 y of N addition; the single (*) and double asterisks (**) indicate that there are significant differences between N treatments and the controls at P<0.1 and P<0.05 levels, respectively; net soil C and N sequestration generally show increasing trends with greater rates of N addition, while soil C and N sequestration efficiency show decreasing trends; values are means with SE.首先，增加施N量减少了土壤C作为CO2的损失，这可能是由于负激发效应(通过改变微生物对养分的需求来阻碍土壤有机C的微生物矿化)和土壤酸化效应。由于在高氮生态系统中，微生物不再需要分解难降解的有机质来获得N，因此可能会出现负激发效应。此外，添加N引起的土壤酸化可以进一步驱动pH低于4.8时的负激发效应。这一机制得到了该森林培养试验和野外监测的支持，该森林土壤有机C矿化和CO2排放显著降低，土壤pH降低可能是驱动因素。土壤pH可能通过改变微生物群落结构间接影响激发效应，从而减缓C的分解。大量证据表明，人为氮沉降可以减缓植物碎屑的微生物腐烂，并有可能在广泛的陆地生态系统中增加土壤碳储量。其次，增加施N量降低了C的淋溶损失。之前的一项研究表明，N的添加大大降低了根区以下每年溶解性有机C (DOC)的排出量，而化学-物理控制(溶液酸度变化和土壤吸附)比生物控制更能减少该森林的DOC排出量。在热带潮湿土壤中，化学和物理机制可能比生物过程更重要。过量氮输入下，矿质土壤的DOC通量受到抑制，这可能是因为减少了非凋落物来源的“老”DOC的活化。在陆地生态系统中，虽然DOC通过土壤呼吸的流出量小于C通量，但DOC的活化和运输将生物、水和土壤圈紧密联系在一起，在土壤形成过程和C的储存中发挥着重要作用。这些机制表明，长期添加N可以提高土壤有机碳(SOC)的稳定性，土壤酸化可能是土壤C固存的重要贡献者，土壤C和土壤pH之间的显著关系证明了这一点(图2B)。
图2 中国南方N饱和热带森林0-40cm土层所有样品和样方土壤C、N和pH的关系。
Fig. 2. Relationships between soil C, N, and soil pH across all samples and plots at 0- to 40-cm soil layers in the N-saturated tropical forest of South China. (A) Soil C and N. (B) Soil C and soil pH. Note: Soils were sampled at 0- to 40-cm mineral layers after 11 y of N addition.长期添加N显著改变了土壤C的物理组成：重组分C(有机-矿物结合)有助于提高土壤C储量，而轻组分C(物理上无保护的颗粒有机质)在土壤碳储量中所占百分比下降(表1)。由于热带强风化土壤中土壤C的物理保护，矿物相关重组分C通常比轻组分C有更长的周转期。来自吸附实验的证据表明，有机-矿物缔合通常会降低有机物对氧化和微生物利用的敏感性。在试验样点中，氮处理下大部分土壤碳库以重组分为主(约80%)，其作为土壤C存储的主要汇，也增加了矿物结合碳库。然而，高N添加并没有改变土壤的化学成分，烷基C、含氧烷基C、芳香C、羧基C的丰度对N沉降通常不敏感(图3)。最合理的原因可能是缺乏进入土壤的凋落物生物化学成分的变化，例如C/N比和微生物生物量。土壤细颗粒表面与有机质腐烂产物之间的物理相互作用和包藏是施氮增加土壤有机质积累的最合理的机制。如果热带森林的反应方式与本文实验相似，那么很有可能，不减弱的人为氮沉降将增加其土壤中储存的有机质的数量和寿命。
表1 N饱和热带森林土壤碳物理组分对长期施氮的响应
Table 1. Responses of soil carbon physical fractions to long-term N additions in the N-saturated tropical forest of South China.
图3 长期施氮对鼎湖山自然保护区热带森林0-10cm表层土壤有机碳化学成分(A)和有机碳稳定性指数(B)的影响。注：稳定性指数包括顽固性指数和脂肪性指数。顽固性指数是(烷基+芳香族C)/(含氧烷基+羧基C)的比值，脂肪性指数是烷基C除以含氧烷基C的比值。氮素添加对土壤有机碳的化学组成和稳定性指标基本没有影响。
Fig. 3. Effects of long-term N addition on soil organic C chemical compositions (A) and the stability indices of SOC (B) at the upper 0- to 10-cm layer in the N-saturated tropical forest at the Dinghushan reserve. Note: The stability indices include the recalcitrance index and the aliphaticity index. The recalcitrance index is the ratio of (alkyl + aromatic C)/(O-alkyl + carboxyl C). The aliphaticity index is the ratio of the alkyl region divided by the O-alkyl region. Nitrogen addition generally had no effects on the chemical composition and the stability indices of SOC.本文进行了氮添加试验的meta分析，以量化热带森林土壤碳储量对氮添加的响应。由于土壤C成分变化的数据非常有限，本文主要关注土壤总C储量的变化。综合分析表明，在热带地区，在施氮时间和水平上，N添加显著增加了森林土壤有机和矿物质层的C和N储量(总平均值分别为8.2%和9.5%)(图4A和B)。表明在热带和亚热带森林中，长期氮沉降可以模拟土壤碳的固存。此外，增加氮输入显著加速了热带土壤C储量增加地区的土壤酸化(图2B)。表明土壤酸化有助于土壤C积累。然而，最近关于热带森林碳预算的研究(绝大多数集中在地面上的损益测量)表明，热带森林对全球碳预算的贡献大致为中性甚至负。此外，新的证据表明，自20世纪90年代以来，完整的热带森林对碳的吸收已经开始了令人担忧的下降趋势，这对旨在稳定地球气候的政策产生了影响。因此，在未受干扰的热带森林中，应重新考虑土壤碳汇，因为有机物质被活性土壤矿物质吸收是碳长期储存的重要机制。总之，随着大气氮沉降的增加，热带森林土壤可能是CO2的一个被低估的汇，尽管这个汇不足以补偿由于化肥生产、运输和施用而产生的所有碳排放。
图4 试验施氮对热带地区土壤C (A)、N (B)和C/N (C)的平均效应大小。这些变量根据森林类型、氮素添加周期和水平被分为不同的组。误差条代表95%置信区间(CIs)。虚线的平均效应大小为0。如果效应量的95% CI不覆盖0，施氮的效果则被认为是显著的。每个变量的样本量显示在点旁边。
Fig. 4. The mean effect sizes of experimental N addition on soil C (A), N (B), and C/N (C) ratios in the tropics. The variables are categorized into different groups depending on forest types, and N addition periods and levels. Error bars represent 95% confidence intervals (CIs). The dashed line was drawn at mean effect size of 0. The effect of N application was considered significant if the 95% CI of the effect size did not cover zero. The sample size for each variable is shown next to the point.超过5年的高氮添加(如>50 kg N·ha−1·y−1)导致这些热带和亚热带森林的土壤N保持显著(图4B)，表明即使在高氮有效性的生态系统中，也具有不可忽视的N保持能力。氮可以通过与C形成顽固的缔合来稳定土壤有机质，从而长时间积累。凋落物和土壤有机质中C-N共价键的性质使N循环更加缓慢，从而随着土壤C的增加而增加N的滞留。在热带和亚热带森林中，土壤C/N比对不同氮添加量没有响应(图2A和图4)，这与其他研究相反。在温带森林中，对氮有限生态系统的氮输入通常通过刺激植物生长和随后向土壤输入高碳来增加土壤C/N比。氮诱导的微生物群落组成变化对森林生态系统土壤C的循环和储存具有进一步的功能意义。不同施氮量下土壤碳氮化学计量特征一致，表明热带生态系统土壤碳氮耦合紧密，土壤氮固存与土壤碳保持一致。这一发现有助于预测未来热带地区人为CO2和N沉降升高的碳汇。为了评估生态系统碳汇，本文建立了一个概念模型假说，描述了在N限制和N富集的生态系统中，土壤C汇是如何在长期N沉降下发生的(图5)。本研究认为，在全球范围内，土壤碳汇是随着氮沉降的升高而发生的，但N富集生态系统与N限制生态系统的作用机制不同。在N限制的生态系统中(图5A)，氮沉降升高一般会增加NPP(净初级生产力)和随后的地上凋落物产量，但会减少地下C分配(如细根生物量和转化率)和微生物生物量，而CO2排放则会减少，DOC的淋失量增加。在N限制的生态系统中，氮添加诱导的土壤净C固存主要是由于地上凋落物产量增加和CO2排放减少的结果，碳同位素证据表明，氮添加可以通过增加土壤C输入和降低分解速率来刺激土壤C存储。尽管在某些情况下，氮诱导的植物C输入增加不是主要机制。然而，在N富集生态系统中(图5B)，长期氮沉降并没有改变NPP和地上凋落物产量，但地下C分配和微生物生物量显著减少。在N富集生态系统中，CO2和DOC外流的减少导致了更多的土壤C作为土壤顽固性形式的C固存。作为生态系统C输出，DOC淋溶是N限制生态系统和N富集生态系统有机碳存储的主要差异，这在全球尺度的meta分析中得到了支持，施氮量的增加显著增加了温带和北方森林的DOC外流，而降低了热带森林的DOC外流。有趣的是，N添加对DOC淋滤的刺激效应在较长的时间尺度(如>5年)中减弱。在缺氮和富氮生态系统中，顽固性SOC均增加，而易分解SOC降低。基于这一假设可以预测，无论生态系统氮状况和气候区，氮沉降诱导的土壤碳固存在陆地森林生态系统中似乎是普遍的(图4)。由于N沉积从温带系统扩散到热带系统增强，本方案强调了将N沉积和N循环纳入陆地C循环模式的方向，以提高全球变化下碳汇强度的可预测性。图5 土壤碳固存假说:森林生态系统在长期氮沉降下土壤碳固存发生的概念图。(A) N限制生态系统。(B) N富集生态系统。在N含量有限的生态系统中，氮添加诱导的土壤净碳固存主要是由于地上凋落物产量的增加和CO2外流的减少，而在N含量高的生态系统中，CO2和DOC外流的减少导致了土壤顽固碳的固存。该假说认为，无论生态系统氮状况和气候区如何，氮沉降导致的土壤碳固存普遍存在于陆地生态系统中。注：关键生态过程用数字表示，“↑”表示增加，“↓”表示减少，“-”表示无响应。NPP, 净初级生产力。Fig. 5. Soil C sequestration hypothesis: conceptual schemes onhow soil C sequestration happens under chronic N deposition in forest ecosystems. (A) N-limited ecosystems. (B) N-rich ecosystems. Nitrogen addition-induced soil net C sequestration occurs mainly as a result of increased aboveground litter production and decreased CO2 effluxesin N-limited ecosystems, while decreased CO2 and DOC effluxes lead to much more soil C sequestration as recalcitrant forms of soil C under elevated N deposition in N-rich ecosystems. The hypothesis suggests that N deposition-induced soil C sequestration widely exists in terrestrial ecosystems, regardless of ecosystem N status and climate zones. Notes: The key ecological processes were marked with numbers; “↑” means increase, “↓” means decrease, and “—” means no response. NPP, net primary productivity.
Lu Xiankai, Vitousek Peter M, MaoQinggong, Gilliam Frank S, Luo Yiqi, Turner Benjamin L ... & Mo Jiangming. (2021). Nitrogen deposition accelerates soil carbon sequestration in tropical forests.Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America(16), doi:10.1073/PNAS.2020790118.
