【LorMe周刊】微生物多样性驱动植物生长与土壤健康——1+1＞2效应
作者：汪宁祺，南京农业大学博士在读，主要研究土壤抑病性的构建与形成机制😎
周刊主要展示LorMe团队成员优秀周报，每周定期为您奉上学术盛宴！本期周刊为您介绍微生物多样性在植物生长和土壤健康中的1+1＞2效应。原文来自今年发表在Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics上的 More Than the Sum of Its Parts: Microbiome Biodiversity as a Driver ofPlant Growth and Soil Health。
微生物驱动着植物生长和健康所必需的几个过程。因此，有效利用微生物的功能是发展和维持粮食生产的关键。生物多样性生态系统功能框架等群落生态学概念有助于预测植物相关土壤微生物群落的装配和功能。如更高的多样性可以增加植物有益功能的数量和恢复能力，这些功能可以共同表达并进一步解锁植物有益特性的表达，这种能力是任何物种无法单独提供的。本文将成熟的群落生态学概念与分子微生物学相结合，形成一个可行的框架，使我们能够预测及增强土壤微生物组的功能，从而在全球变化的背景下促进植物更好生长。
微生物是土壤肥力的引擎，植物的生长依赖于土壤和根系微生物的一系列功能。例如，细菌和真菌使土壤养分矿化以便植物利用；微生物通过分泌粘性多糖将土壤颗粒粘合以防止土壤侵蚀。此外它们还共同调节植物激素平衡，帮助植物应对非生物胁迫并保护它们免受一系列害虫、寄生虫和病原体的侵害。在过去的50年里，农业集约化，特别是单一栽培，能够抑制植物和微生物之间的相互作用进而提高作物产量（图1）。例如，以杀虫剂和化肥的外部投入取代微生物的功能，从而降低了作物对微生物的依赖。集约化的农业生产方式在短期内导致了产量的巨大增长。然而，这些方法增加了农药污染、土地退化和耐药害虫的传播。这些不利因素正越来越多地抵消最初的产量增长，因此需要更可持续的战略来支持粮食生产。而土壤微生物或许正是这种高产、低投入的粮食生产系统的支柱。
图1 多年单一栽培抑制土传病害病原菌的效果（Berendsen et al. 2012）
生物多样性可以提升生态系统的服务并能缓冲极端气候等环境扰动。这种影响产生于对现有资源的互补利用以及群落中共存物种之间的相互作用。微生物在土壤中争夺资源、交换营养物质或相互拮抗。因此，微生物微观世界中出现的BEF（即生物多样性生态系统功能，biodiversity–ecosystem functioning）响应曲线会出现四种不同的情景(图2)。
图2 生物多样性生态系统功能关系的四种情景:线性(蓝色，生态系统功能随着生态位分化引起的微生物群落多样性的增加而增加);阶梯形(橙色、阶梯形物种对生态系统功能的影响与其数量不成比例);冗余(黄色，多样性较高，生态系统功能由于生态位重叠而饱和);特殊(灰色，生物多样性生态系统功能关系取决于环境条件，往往波动)。
通过meta分析系统性地评价微生物多样性试验表明，80%的研究中物种丰富度与一个或多个微生物衍生服务呈正相关(图3b)，这种正相关可以解释为互补/协同、冗余或选择的效果(图3b)。相比之下,在大约20%的研究中,由于物种拮抗互作强度较高，高多样性反而降低了微生物群落功能(图3b)。总体而言,在meta分析的基础上,我们认为微生物多样性可能驱动一些植物生长必不可少的功能，如养分循环、抑病能力及激素生产。因此，更好地利用微生物群落功能，了解微生物群落功能背后的机制以及它们如何受到环境条件的影响是至关重要的。
图3 自2000年至2017年微生物多样性生态系统功能(BEF)研究meta分析。(a) 各年研究数量(b)对生物多样性影响、评估功能和BEF研究报告的基本机制进行定性分析。第一组显示了生物多样性对微生物服务影响效应。第二组显示所研究的服务的性质，包括非生物和生物的抗逆性、多种功能、营养循环和生产力。第三组描述了预测微生物BEF关系背后的生态机制研究的比例
与土壤和根系相关的微生物形成相互作用的复杂网络，种间互作在很大程度上决定了植物有益性状的表达。我们可以利用已经在植物和微生物群落中得到验证的生态学概念以理解微生物群落的功能多样性及作用机制。
功能冗余：组合或保险效应
组合或保险效应是一个受到金融世界启发的比喻。与投资者将其资产多样化作为一种对冲投资策略类似，多物种群落倾向于阻止其抗扰动功能发生重大变化。在根际环境下，生物多样性的稳定作用可能是功能冗余的结果。不同的物种可以执行特定功能，但其生态位或对环境压力源的敏感性不同。例如，如果一个群落中的微生物种类在其承受缺水的能力上不同，即使极端干旱事件扰乱了群落，现有物种的一个子集也可能存活并提供特定的功能(图4a)。相反，单独的一个物种可能提供不稳定的功能，其或许能提供完整的功能(当条件最优时)，但也可能完全丧失功能(当不利条件抑制该物种时)。
图4 生物多样性对植物相关微生物群落成功和功能的影响。(a)双/多重保险。当扰动消除了一种菌株，另一种会存活下来并取代其提供促进植物生长的作用。(b)互补。不同的菌株可能使用不同的生态位，例如根系统的不同部分或不同的资源。它们加在一起将达到比任何单一菌株更高的种群密度。(c)协同作用。例如，不同的品种通过相互提供所需的资源，确保植物生长旺盛，从而相互促进
互补效应
互补效应的根本原因是生理限制:一个细胞无法携带和表达根际生命所需的所有可能特征。因此，每种微生物都表现出一定程度的生态位特性。单一物种不能完全利用根际环境中的所有资源，也不能完全耐受整个根际环境中存在的条件。因此，如果不同的物种使用整个环境的一个亚生态位，它们可能相互补充，共同达到更高的功能水平。在根际环境中，特定微生物物种的生态位可以通过根系分泌物的种类和数量来确定，根系分泌物的种类和数量会随着植物的生长而发生局部变化。根际中的各个维度都存在互补效应。
资源互补：在局部范围内，共存物种在有限的资源条件下存在直接竞争。根际环境具有高度的化学多样性，如碳资源是植物源化合物如碳水化合物、有机酸和氨基酸的混合物。一个物种不太可能广泛利用这一资源，因此物种之间便具有资源互补的潜力。例如，如果某地群落中的竞争物种可以使用不同的资源集，它们可能能够以更完整的方式利用现有的资源，从而作为一个群落达到比任何单一物种更高的生产力和代谢活动。在根际环境下，资源互补可以促进根系相关有益微生物群落的功能。互补的多物种群落可以消耗更多的资源，达到更高的密度和多样性以增加对植物的影响。此外，它们将为病原体留下很少的生态位空缺，从而增强抑病性。
空间互补：空间互补是促进生物共存的另一重要机制。空间本身是一种有限的资源，如果相互竞争的生物体能够合理利用有限的物理环境则可减少竞争。例如，树冠之间的空间互补性提高了森林的生产力。类似的，在根际环境中微生物根据根系的年龄、表型、结构和生化特性在不同部分定居(图4b)。因此，整个根系将比根系的任何一个部分支持更高的微生物多样性，这同样可以为植物提供多种功能。
时间互补：一些微生物物种在植物生长早期专门定植根系，而另一些在植物生长后期更具竞争力。这种偏好可能导致根际和根相关微生物物种的更替。不同物种在不同时间点的优势变化较大（也称为异步性），这对于维持生态系统中的微生物群落功能至关重要。
万事通效应
不同的物种可能擅长某些功能，但不会专精于所有功能。所谓的万事通效应是混合不同的物种,每个擅长于一个特定的功能可以导致更高的整体水平的多功能性,使得整个社区同时表达多个特征,比任何物种本身。这种平均效应需要物种共存，但并不意味着不同物种之间相互作用。然而，万事通效应也有缺点，特别是当一个群落同时包含高绩效和低绩效物种，此时一个群落所执行的每个个体功能都将被平均到一个中等水平。
选择效应
在一个特定的群落中，个体可能没有类似的功能，而物种的某个子集可能负责向植物传递核心功能。选择效应表明，具有特定性状的优势种在群落中表现出较强的特定功能，这可能会以积极或消极的方式影响社区功能，其最终效应取决于与竞争力相关的特征是否与有益功能的表达相关。例如，在微生物群落中，当优势种是有毒的、生长缓慢的物种并通过杀死竞争对手而占主导地位时，对微生物生物量生产的选择效应可能是负面的。
拮抗作用
微生物也可能通过产生抑制竞争对手的化合物相互拮抗。虽然高度拮抗可以稳定并增强群落功能（如抑病性），但拮抗交互的增强在极端的情况下可能导致负面的BEF关系（图3b第一组图16%的负面影响），如高多样性或由功能低下但高度拮抗的物种在群落中的优势下导致微生物群落的崩溃。
与其他生态系统相似，根际微生物群落的多样性可能对植物生长相关的功能产生强烈影响。大量研究表明微生物多样性高的情况下，微生物群落功能如营养物质矿化增加或抑病性增强。物种丰富的生态群落可能同时具有多种功能，这一现象被称为生态系统多功能性。单个物种不太可能实现多种功能，大多数细菌都聚集为功能群落以发挥其有利植物的功能。因此，较高的微生物群落多样性可以导致微生物过程的多样性，并对土壤性质产生影响，这对支持土壤健康和植物生产力非常重要（图5）。
图5 高微生物群落多样性的益处，从微生物特性到植物和土壤健康
大多数微生物生物多样性的研究聚焦于相对较低物种丰度和养分等级下的个体功能（图3）。由于微生物具有多种功能，当考虑多种根际功能时，其多样性效应可能更强更显著。相反在某些情况下，不同功能之间的权衡可能降低生态系统的物种丰富度以提供达到更高水平多功能性的潜力。不同环境条件下，不同微生物根际微生物群落中功能和生活史策略可能发生改变。因此，了解重要微生物功能(如营养循环、固氮、植物激素合成)之间的群落水平的权衡以开发微生物多样性对实现根际多重功能是非常重要的。
土壤结构
土壤结构在很大程度上是由土壤颗粒的聚集决定的，它对几种土壤性质有很强的影响。例如，聚集良好的土壤可以提高抗侵蚀性、养分吸收和水分输送，从而支持植物生长和生产力。微生物对土壤结构的影响主要有两种方式。首先，微生物可以将不稳定的有机化合物转化为细胞外聚合土壤颗粒的聚合物。其次，微生物与植物根系以及菌根真菌等其他土壤生物的相互作用增强了土壤的聚集和结构。最近探究表明，土壤结构与微生物生物量和微生物多样性大多相互关联，与土壤类型和气候条件则无关，这表明更高的微生物多样性可能会增加土壤的聚集。协同种间相互作用对土壤细菌细胞外多糖形成的重要性也表明，微生物多样性可能促进土壤聚集。由功能多样性物种组成的土壤微生物群落可能比单独的任何物种产生更多的负责土壤聚集的非均质聚合物。因此微生物群落多样性可以作为改善土壤微团聚体和大团聚体形成的一种手段。
调节植物激素水平和植物营养
一些与植物相关的微生物可以产生或降解植物激素。因此，它们有可能改变植物激素平衡从而改变植物生理和资源配置。这些变化可以从各个方面影响植物的性能，例如促进生物量生产或抗逆性。微生物多样性的变化将改变微生物对激素的调节。例如，稀有微生物物种的损失可以将植物资源配置从防御转移到生长从而导致植物生物量增加。根际微生物群落组成与开花等植物适应性特征有关，证明相关微生物对植物激素平衡的改变可能对植物生活史产生深远的影响。
同样，微生物的多样性可以增强植物的营养。人工群落试验表明，微生物多样性对植物生长具有积极影响。在最近的一项研究中，根际物种丰富度的增加增强了微生物活性和植物生物量，这可能是由于现有物种之间的资源分配和多物种群落功能的增多。有趣的是，接种只表达一种植物有益性状(固氮)的不同菌种的植物并不会促进植物生长，这支撑了需要多种微生物特性以增加植物生物量的假设。此外，细菌多样性对植物生物量和营养(基本营养素)的影响随着植物激素、铁载体和植物养分同化等有益性状产量的增加而增加（图6a）。
生物多样性对植物生长的净影响可能取决于可利用微生物的种类库和土壤化学特性。一些稀有微生物种类的存在与硫代葡萄糖苷类化合物(一类具有杀虫活性的次生代谢物)在叶片中的积累密切相关。因此，增加微生物的多样性可能会改变植物的生理结构，从而促进植物对草食的抗性（图6b）。
图6 微生物多样性对(a)植物生长、(b)植物防御和(c)氮循环的影响。b组和c组的生物多样性梯度是通过自然群落的连续稀释建立的，a组是通过添加合成群落(益生菌)建立的。大于1的数字表示稀释程度更高，从而减少了微生物的多样性。(a)每个点代表一个不同的假单胞菌群落(单培养为重复，8个基因型群落为四倍，其余为三倍)。较高的细菌种类多样性促进了植物的生长。结果表明，细菌对植株生长的促进作用与对照处理相比，随着植株茎干重百分比的变化而变化。(b)在昆虫食草性低稀释处理下，植株表现出相对较高的生物量，这可能是由于防御化合物硫代葡萄糖酸盐产量增加的结果。(c)从自然群落中移走物种会减少土壤微生物体的反硝化作用。
农业生产面临从日益严重的极端气候到土壤污染的多种威胁。土壤微生物对作物应对这种压力至关重要，但农业集约化和农用化学品的应用对各种关键微生物功能群施加了巨大的压力，而这些功能群对提高和维持作物产量至关重要。因此，通过增加微生物多样性来提高农业产量的需求越来越大。
土壤微生物多样性与农业生态系统植物产量、土壤肥力和环境质量的多种功能有关。长期以来，许多微生物多样性被认为是功能冗余的，但最近的BEF研究一再强调了微生物多样性损失对生态系统功能如微生物生物量、营养循环、植物生长、病原体抑制和污染物降解的负面影响。根据BEF框架，我们主张管理和保护微生物多样性资源，开发多功能和抗干扰强的微生物群落以提高农业生态系统对人为干扰的恢复能力。高度多样化的微生物群落包含了多种多样的生命史策略，可以确保更多的物种在压力下存活下来。因此，物种丰富的生态系统可能会更快地从气候和土地利用变化中恢复过来，并对其更具抵抗力。
参考文献：More Than the Sum of Its Parts: Microbiome Biodiversity as a Driver of Plant Growth and Soil Health
期刊：Annual Reviewof Ecology, Evolution, and Systematics
DOI:10.1146/annurev-ecolsys-110617-062605
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