人类世土壤生物多样性的挑战与机遇

导  读诺贝尔奖得主，荷兰大气化学家保罗·克鲁岑（Paul Crutzen）认为人类活动对地球的影响足以开创一个新的地质时代，于2000年提出“人类世”。2008年，英国地质学家扎拉斯维奇认为已正式进入了人类世。与“人类世”相关联的现象包括，生物栖息地减少；全球气候变暖；混凝土、塑料等物质出现……这些变化将存留千年或更久，它们正在改变地球系统。与其他现象一样，在人类世，土壤生物多样性受到众多的挑战。我们需要更好地了解土壤生物多样性的决定因素及其作用方式，计划避免进一步损失，尽可能恢复土壤生物多样性。保护这种丰富的生物资源库对于土壤可持续性以及最终对人类社会的可持续性至关重要。翻译水平有限，敬请指正！陈能场（中国土壤学会土壤科普工作委员会主任，九三学社第十四届中央委员会科普工作委员会委员，中国科协环境生态领域首席科学传播专家广东省科学院生态环境与土壤研究所研究员，广州科普基地发展研究会（副会长）土壤健康工作委员会）原文: Stefan Geisen，Diana H. Wall and Wim H. van der Putten. 2019. Challenges and Opportunities for SoilBiodiversity in the Anthropocene. Current Biology https://doi.org/10.1016/j.cub.2019.08.007

地球上的生物多样性受到人类对环境变化的强烈影响，大多数研究都考虑到了地上生物多样性，但关于地下生物多样性的变化是否遵循与地面上观察到的相同的模式，人们所知甚少。现已确定，土壤生物群群落由于直接的人类活动，如土壤封存、农业用地集约化以及引进非本地物种造成的生物入侵，已发生重大改变，此外，气候变化导致的非生物条件改变也影响了土壤生物多样性。土壤生物多样性的这些变化可以改变土壤生物群所发挥的生态系统功能，因此，人类引起的全球变化通过土壤生物多样性的改变对生态系统服务产生反馈作用，在此，我们着重指出威胁土壤生物多样性的主要现象，并提出了扭转土壤生物多样性下降的应对方案。总体而言，我们需要更好地了解土壤生物多样性的决定因素及其作用方式，计划避免进一步损失，并尽可能恢复土壤生物多样性。保护这种丰富的生物资源库对于土壤可持续性以及最终对人类社会的可持续性至关重要。前言在人类世时期，大部分自然土地已经变成受人类影响的生物群系，现在占地球上所有土地的75%[1]，人口迅速增加和人均生态足迹不断增加，给剩余的自然土地带来了更大的压力。此外，地球的气候变化比以往任何时候都快：极端事件，包括干旱和暴风雨的发生和严重程度正在增加，能改变了整个生态系统的外来生物的入侵已经变得更加普遍，这些人为的变化对地球上所有类型的物种都具有深远的影响，物种的总多样性正在以比人类出现之前高1000倍的速度下降[2]。全球牲畜的生物量已经超过了所有野生哺乳动物和鸟类的十倍[3]。到目前为止，科研人员和公众对多样性下降的关注几乎完全集中在水、陆地上的宏观植物和动物身上[4、5]。关于人为因素对微小生物何隐藏生活在土壤中的动物的多样性的影响知之甚少（图1），尽管这些生物与植物一起在地球上的生物量中占主导地位[3]。

图1.生活在土壤中的常见微生物和动物群概观土壤微生物的巨大形态多样性中只有一小部分是已知的，对于微生物（A-F）尤其如此，例如病毒和细菌，分别如图（A）和（B）所示。此外，许多很不相关的生物例如人类和水母可以以类似的方式运作，甚至看起来类似，如真菌菌丝（C）和形成网络的原生变形虫（D）或真菌的子实体（E）和原生粘液霉菌（F）。土壤动物（G-L）在形态上也是多种多样的，包括大小不同的不同类型的蠕虫，例如线虫（微型动物组； G），肠线虫（中型动物组； H）和蚯蚓（大型动物组， I）。高度多样化的节肢动物在形态上远比蠕虫更多样化，包括诸如跳虫（J），螨虫（K）和假蝎子（L）之类的迷人的动物；请注意，图示生物的大小差异很大，在土壤中处于不同的生态位[9] 。©A–C，E–F，I：https：//pixabay.com； D：Eckhard V·Lcker； G，H，J–L Andy Murray。尽管确切的机制往往仍然未知[6]，但土壤生物多样性在提供关键的生态系统功能和服务中起着核心的作用[7]，因此，土壤生物多样性的下降与几种土壤功能的同时下降有关[8]。特别是由于诸如高通量测序等新方法的应用，对土壤生物群组成和功能的了解正在增加[9]。随着我们对土壤生物多样性的了解，我们是否缺少相互关联的部分？简单答案是：土壤中含有一系列未知的生物，这些生物直接参与生化养分循环，如全球碳循环，以及其他生态系统过程和服务[10]，因此，土壤生物群直接参与与气候变暖相关的过程，例如控制温室气体排放[[7，11]，然而，土壤生物群也含有一些破坏性的植物和动物害虫[12]。人类对环境的影响可能是直接的间接或间接地改变土壤生物区系的生理活动，从而增强其对变暖、病虫害暴发，并改变其他源于土壤的生态系统服务的贡献[7，8]。土壤生物多样性提供了主要且几乎无限的机会；它可以作为新型抗生素的资源库、可作为生物防治剂和生物肥料，并提供其他某些生态系统服务，为了利用这种巨大的生物资源库，减轻威胁地下生物多样性的消极人为变化，我们必须更深入地了解土壤的复杂群落。我们认为，理解、保护和利用土壤生物多样性将是维持功能正常的生态系统并增加土壤、植物、动物和人类的生态系统健康的关键挑战。简述土壤生物多样性地球上的大多数生物碳都系在植物（450千兆吨）中，而第二大碳库由土壤生物组成，将底土的碳算在一起，大约等于92千兆吨[3]。这个巨大的生物碳储存库被束缚在土壤中，防止碳进入大气层[11]但也支持长长的食物链，因为一克土壤可以容纳数百万个微生物和数十种微小的无脊椎动物[7]，这种多样性包括细菌、真菌及其原生食肉动物，以及各种动物（图1），其大小从线虫的几十微米到在蚯蚓或哺乳动物（如狐狸和美洲獾）的量程不等，后者这些动物在土壤中度过部分时间。即使是地球上最大的生物，蜜环菌，纯粹在土壤传播生长的：它的大小等于1000多个足球场（美式足球和足球场）[13]！在功能方面，土壤群落包含主要的分解者，在碳和养分循环中起关键作用，土壤中的病原体、寄生虫和共生者可以直接控制植物的性能，进而改变地上生物区系的性能[7]。尽管我们对土壤生物多样性的理解正在增加，但是土壤生物群的生物分类多样性仍然没有得到描述，大多数土壤生物，尤其是微生物（病毒、细菌、真菌和原生生物），在高生物分类分辨率如在物种水平上，其生态功能仍然未知[6，7]。尽管土壤生物多样性对于主要的土壤功能和生态系统服务具有重要的功能[8]——例如提供清洁的饮用水、防止温室气体的产生以及疾病的控制——但土壤生物通常不包括在土壤质量或生物多样性下降的评估中，也没有纳入地球系统模型中[10，14]。将土壤生物多样性纳入大规模分析和模型将有助于我们更好地了解全球范围内土壤生物多样性的重要性。土壤生物多样性由土壤的物理和化学特性以及与其他土壤和地上生物区系（包括植物[7，15]的相互作用而构建的。局部、区域和全球尺度上的土壤生物多样性的结构主要由土壤类型、pH、碳和养分含量以及土壤水分所决定[16，17， 18]。然而，植物也常常以植物物种特有的方式塑造土壤生物多样性[19]，土壤生物之间的营养，竞争，促进和其他类型的相互作用整体上进一步影响土壤生物多样性的结构[20，21]。人为因素对土壤生物多样性的影响土壤生物群系对周围非生物和生物环境的紧密依赖性使其极易受到人为变化的影响[22，23]。这些变化与人口的快速增长有关，越来越多的土地表面被封起来以扩张城市以及其他基础设施：仅在欧盟，每年就有大量的开放土壤被封闭，其表面面积与柏林市一样大[24]。此外，还利用土地进行采矿活动，以支持我们获得能源，并用于农业生产粮食、饲料和生物能源（图2）。仅就粮食生产来说，到2050年，大约10亿公顷的土地可以变成农业管理的土地[25]。此外，正在农业实践日益集约化以支持不断增长的人口[25]。集约化农业严重依赖灌溉、使用重型机器和增加施用化肥和杀虫剂，这些做法导致生境改变，土壤结构和物理化学特性的快速改变，这些与植物生物多样性的变化一起，影响并普遍减少土壤生物多样性[26，27，28]。因此，微生物群落已成为细菌的主导，蚯蚓被杀死，菌根真菌因土壤耕种和其他农业实践而破坏[29，30，31]。农业土壤的土地集约化，新烟碱等农药以及草甘膦等除草剂的使用可能会在土壤中保留多年，影响非目标生物，这一切都会影响土壤生物多样性[32]。对新烟碱类化合物，其常见的非目标效应很明显，因为它们被认为是地上昆虫减少的致敏药物，同时也可以杀死包括昆虫和蚯蚓在内的无脊椎动物[33，34]。农业实践带来的重金属污染以及采矿场和冶炼厂产生的径流污染可能会杀死微生物群并改变土壤的群落组成[35]。

图2. 一些直接影响土壤生物多样性的重大人为变化概述。这些可分为对土壤生物有影响的故意改变，包括采矿（A），森林砍伐（B），（农业）土地利用集约化（D）和封闭（E），以及那些间接地由人为因素引起的改变，包括污染（E），气候变化，例如干旱（C），酸雨或病原体入侵（都表示为F）。© A–B，D–E：https：//www.pexels.com/； C： https://unsplash.com/; F：https://pixabay.com。其他人为因素对土壤生物多样性的影响还与全球气候变化造成的意想不到的环境变化有关，影响土壤生物多样性的气候变化因素包括干旱和暴雨等极端事件的增加，以及二氧化碳水平和温度增加等的更加连续性的变化[22，36，37]。干旱时间延长对大多数土壤生物造成负面影响，例如，减少原生生物[38]和大型土壤动物[39]的丰度和多样性；暴雨事件正在日益发生，尽管通过增加水分含量，这些事件可以促进土壤生物的丰富度和多样性[40]，但带来的涝渍和土壤侵蚀的增加可以减少土壤生物多样性[38，39]。大气中二氧化碳水平的增加可以通过增加植物的产量来增加微生物的生物量，但可能会减少食物网的复杂性，例如通过减少较大的、杂食性的和肉食性的线虫的丰度[37，41]。变暖影响土壤生物多样性，例如通过促进真菌战胜细菌，从而影响营养水平较高的消费者的组成[42]。另一个导致土壤生物多样性下降的非故意的人为变化是酸雨，由于硫氧化物和氮氧化物排放的增加，改变了植被和土壤化学[43，44，45，46]。人为引入的外来植物、动物和微生物也改变了土壤生物区系的组成和功能[47，48]。一些引进的外来植物物种成为侵入性植物，例如释放出其原产地专有的病原体[49]，反过来，土壤传播的（特别是）卵菌或真菌物种的入侵被认为是植物新发传染病的主要来源[50]。其中一些人为变化可能导致土壤生物的灭绝[51]。地下某些现象与地上生物已知的现象相当：例如，较大的土壤生物在较短的时间和局部范围内面临的灭绝风险高于较小的生物体[52]。同样，较大的生物（例如顶级捕食者和蚯蚓）受到土壤环境变化的影响要比较小的微生物类群更大[53]，对整个食物网结构的这些生态系统工程师和控制者的负面影响可能会导致影响整个土壤生物区系的反馈回路，进而影响土壤功能，例如，土壤生物多样性的丧失可能导致土壤多功能性的降低[8]。生物多样性丧失导致土壤功能减少的最明显例子之一是通过集约化农业减少蚯蚓，从而减少水的渗透，从而增加水蚀增加的风险[28，29]。然而，应该指出的是，造成土壤生物多样性丧失的因素也直接影响土壤功能，实际上，迄今为止，土壤生物多样性丧失的这些原因和后果难以阐释为土壤和生态系统功能的变化。土壤生物多样性面临的新威胁不断出现（另见方框1），其中包括蔓延到环境中的多种药物，最终被吸收并富集到土壤生物中[54]，从而改变了土壤群落的组成和功能[55]。迄今为止，在土壤中几乎没有研究过微塑料[56]，但据报道对微节肢动物[57]和蚯蚓[58]具有负面影响。所有这些例子表明，很多（即使不是主要的）环境扰动最终也会影响并可能威胁整个土壤区系的土壤生物多样性和功能，其中一些变化可能是不可逆转的，或与维持土壤生物多样性和生态系统功能的努力和成本有关。这凸显了保护土壤生物多样性和土壤生物所发挥的功能的必要性。方框1灭绝的生物多样性的人为（再）生以及对人类有影响的土壤中的进化。人类产品可能会影响土壤生命的演化，例如，释放到环境中的抗生素（例如，作为耕作方式的副产品）可以诱导细菌[91]（包括人类病原体[92]）之间的抗药性基因的表达和转移。虽然细菌中的物种定义问题阻止了简单的分类学描述，但这些功能上新的分类学可能对人类健康产生直接影响。通过粪便或废物的输入，人类致病基因组可能进入土壤并存活数周至数年[93]，如果进入中间宿主（如土壤原生生物），人类病原体的寿命也会延长，并且通常与病原体毒性的增加相吻合[94]。人类病原体通常还生长在营养植物上，食用这些作物时，它们会感染人类[95]。请注意，在这里，我们不强调土壤中常见的许多人类病原体，包括炭热（由炭杆菌）和肉毒杆菌毒素（BTX，由肉毒杆菌）的病原体[12]。但是，如果通过人类的实践导致富集，这些土壤传播的生物可以生存并在富集后数十年内成为的人类威胁[12，96]。最后，古代生物可能通过气候变化引起的冻土解冻而重新出现，结果，有生命的微生物和线虫（其中一些可能是人和动物的病原体）可以存活并在千年后重新出现[97，98]。应对土壤生物多样性的变化影响人类生物多样性的一些人为变化很容易逆转，土壤生物多样性得以恢复[12]，例如，在路面进行土壤密封的情况下，打开路面并添加有机物是一个明显的起点[24]。许多城市地区的人行道（例如石头、混凝土或沥青）都可以（至少部分地）清除并用植被代替，这将对暴雨后的水渗透产生积极影响，控制粉尘、并提供更友好的环境[24]。此外，可以建造绿色屋顶，并使花园更自然，例如，通过用物种丰富的花卉组合代替单特异性观赏植物；的确，众所周知，植物物种多样性可以刺激土壤生物多样性，并导致土壤功能增加[59，60]。所有措施都促进土壤生物多样性[61，62]以及植物，昆虫和鸟类的地上生物多样性[63，64]，从而导致各种生态系统功能的总体增加[64，65]。这些例子表明，即使是很小的变化，往往以很小的金钱代价就可以增加土壤生物多样性和生态系统服务。土地管理人员和农民可以通过加大生态集约化农业实践的力度来减少对土壤生物多样性的负面影响[66]。带有花条的耕地边缘会影响条带下面的土壤生物多样性，并可能通过防止施肥来提高地表水的质量[67，68]。保护性耕作可能会增强土壤有机质，对土壤碳储存、土壤排水、养分供应以及可能对极端天气事件的作物敏感性产生积极影响[25，66]。有机农业在短期内可能会以减产为代价，但通过增加分类和功能性土壤生物多样性，土壤功能的改善可能导致植物产量在较长时间跨度内增加[69]。在工业和农业场所停产后，土壤生物多样性才能缓慢恢复；没有协作的、科学的土地管理方法，土壤生物多样性的恢复需要数十年甚至更长的时间[70]。在这种情况下，例如，废弃的采矿场，当农田不在生产时，或为了应对全球变化引起的荒漠化时，可能需要进行恢复项目以增加土壤生物多样性。微生物殖入和目标植物物种的播种可能有助于加快这些过程[71，72]。其他影响土壤生物多样性的因素需要在较高级别的政府中（例如州和国家级）进行监管。在科学指导的措施已经到位的基础上，控制入侵性生物的扩散[73]，然而，这些应扩大到国际努力，以便更好地查明并防止对威胁本地土壤生物多样性的已知和新型物种的入侵[74]。生物入侵对土壤生物多样性的重要性可以以入侵性蚯蚓为例，入侵性蚯蚓通过改变凋落物的可利用性来改变土壤生物多样性和土壤系统[75]，以及以蚯蚓为食的扁虫，从而消除了蚯蚓在土壤中执行的功能[76]。尽管还有更多的选择可以减轻土壤生物多样性的丧失，甚至可以在一定程度上恢复土壤生物多样性，但最好的选择是首先保护土壤生物多样性，土壤生物多样性不是无限的，一旦物种灭绝，就无法替代。甚至以前假设的细菌无限多样性似乎也很有限——可能只有数百万种细菌而不是数万亿种细菌[77]，这说明了地球上土壤中生物的储量的局限性。土壤生物多样性的机会土壤生物多样性提高土壤功能的潜力可以在生态密集型农业中得到利用，从而成为一种更具可持续性的农业[78]。增加的土壤生物多样性使土壤生产率减少对包括肥料和农药在内的外部投入的依赖[79]。可以通过更可持续的土壤管理方式来来减少购买和施用肥料和杀虫剂的成本，因为多样化的土壤生物可以通过增加养分周转来充当生物肥料，并可以通过抑制病原体来进行生物防治，这也将导致环境污染的减少和昆虫的死亡，同时尽量减少产量损失[78，79]。随着越来越多的证据表明许多农药的负面影响，包括生物多样性的丧失[80，81]，禁止其施用将需要其他替代方法，例如使用生物防治剂，以维持农业生产。许多目前应用的生物控制剂，控制植物病原体和植物害虫是土壤传播的，并在植物的根圈中作用，如植物生长促进性生物杆菌，生物控制真菌和昆虫病线虫[82]。由于目前仅了解土壤生物多样性的一小部分，因此有巨大的潜力寻找其他生物——以及可能更有效和针对病原体的生物防治剂[83]。同样，许多迄今未知的土壤生物都包含人类直接关注的基因库，例如新型抗生素，它们可能比目前使用的抗生素更有效[84，85]。土壤生物多样性作为一个整体，或土壤生物群的个别群体，已被提出是土壤质量的可靠生物指标，因为它们能够迅速响应变化和扰动，例如污染物引起的变化和扰动[10，86]。土壤中的生命多样性可能包含可能指示几乎所有可想象得到的化合物存在的分类单元或群落，但尚未充分利用土壤生物多样性指示（有毒）化合物的潜力[10]。同样，微生物和土壤动物可能积极促进环境污染物的降解，并可用于农药和其他有毒或可降解不良化合物的生物修复[87，88]。还有证据表明，土壤生物多样性可用于恢复受污染或退化的土地[71]。总体而言，土壤生物多样性可能有助于实现联合国的许多可持续发展目标。这些目标的提出是为了帮助实现更可持续的未来，以减少饥饿、提供清洁饮用水、减轻气候变化以及增加水上和陆地上的生命[12]。我们尚未充分利用土壤生物多样性作为可持续资源的潜力，以提供或协助许多生态系统功能和服务，例如使用生物防治剂减少农药的使用，应用生物多样性监测评估土壤的不同方面质量，或将土壤生物区系用作生物肥料，而不是环境不可持续的施肥做法。人类世的土壤生物多样性减少了多少？由于尚未描述土壤中大多数生物多样性，因此我们无法可靠地评估人类世已丧失的土壤生物多样性的数量。与已经得到较多的研究的地上系统一样人为影响和减少土壤生物多样性将因空间和时间尺度以及生物群之间而有所不同[89]。例如，人为入侵可在短期内导致土壤生物多样性的增加，因为并非每件事都随处可见，但从长远来看会减少本地物种的生物多样性，例如，在美国，蚯蚓入侵已经减少了土壤中的微节肢动物多样性[75]，这些变化也可以反馈到地上的变化，例如通过减少植物多样性[75]。然而，入侵性蚯蚓可能并不总是对整体生物多样性产生负面影响，因为它们也会增加当地的生物多样性[75]。尽管如此，越来越多的证据表明人类世的土壤生物多样性正在减少[52]，不可逆转地减少植物多样性的入侵，特别是在全球范围内，可能会减少严格物种特异性的植物寄主相关生物的多样性。随着越来越多的证据表明植物物种拥有其物种特定的微生物群落[19]，当其宿主植物物种灭绝时，许多与植物相关的物种也会消失，需要更多的研究来确定土壤生物多样性下降的幅度。应该对土壤生物多样性的努力进行评估，以便针对潜在的生物多样性减少采取有效的对策，例如，建立永久文化和独特生态系统的保护地可能有助于在受到威胁的任何地方保护当地的土壤生物多样性[90]。总结人类活动在全球范围内威胁着土壤生物多样性——在许多集约化使用的土壤中，而且在其他遭受诸如人类引起的气候变化等副作用的所有其他土壤中。土壤的持续枯竭使土壤生物多样性面临越来越大的压力。土壤生物多样性的丧失使基本的生态系统功能——那些由适当管理的土壤自然提供的生态系统功能——处于危险之中。如果不能很好地发挥作用，则需要额外的人为投入来补偿失去的生态系统服务，从而导致负面反馈循环，进一步破坏环境。将这些负面反馈回路转变为正面反馈的关键可能在于正确管理土壤生物多样性。虽然研究工作正在增加，但需要更彻底地了解目前土壤中的分类多样性。单个物种或整个土壤群落执行哪些功能？土壤分类和功能多样性如何与生态系统功能和服务联系在一起，这些将如何改变？在这个层次上了解土壤生物多样性可能有助于我们重新将生态系统服务与土壤生物多样性连接，从而加强这些服务的可持续提供。我们着重介绍了土壤生物多样性所提供的一些可能性，例如，土壤生物多样性应在土壤质量调查中被视为敏感指标，可以特别检测土壤中存在的任何不平衡。土壤生物群落作为生物肥料和生物农药的应用，以及通过减少化肥和农药的潜力在碳储量方面的应用，是可持续农业的下一个前沿领域投入，针对性研究需要方向来评估和确定可用于这些目的的土壤生物区系，例如在最近迅速扩展的（土壤）微生物组研究领域。我们相信，更好地了解土壤生物多样性及其在增加土壤功能方面的应用，将平衡人类需求与环境可持续性的关系，并实现在不产生一系列负面反馈效应的情况下增加人类影响，如图3所示。因此，对土壤生物多样性的考量应当成为决策过程的一部分，以便尽可能可持续地利用我们脚下黑暗但令人兴奋的世界所提供的生态系统服务。

图3.土地利用集约化等人为变化减少了土壤生物多样性。这导致土壤功能下降，病原体的存在和影响规模的大小，从而导致对管理实践的需求增加；另一方面，作为副作用，污染（例如通过肥料渗入地下水和农药的地上昆虫减少），威胁着环境。最后，因为土地使用集约化通常导致管理增加，管理成本增加，管理变得不可持续。通过在土地使用集约化过程中直接考虑、管理和利用土壤生物多样性，我们可以缓解这种负面反馈循环。 ©中间上方图片：https://pixabay.com，左侧和右侧上方图片：https://unsplash.com/致谢我们感谢全球土壤生物多样性倡议在推动关于这一专题的讨论方面发挥的作用，S.G.感谢荷兰科学研究组织的资助 (NWO-VENI,016.Veni.181.078)。参考文献1. E.C. Ellis, N.Ramankutty. Putting people in the map: anthropogenic biomes of the world.Front. Ecol. Environ., 6 (2008), pp. 439-4472. L.N. Joppa, B.Connor, P. Visconti, C. Smith, J. Geldmann, M. Hoffmann, J.E.M. Watson, S.H.M.Butchart, M. Virah-Sawmy, B.S. Halpern, et al.. Filling in biodiversity threatgaps. Science, 352 (2016), p. 4163. Y.M. Bar-On, R.Phillips, R. Milo. The biomass distribution on Earth. Proc. Natl. Acad. Sci.USA, 115 (2018), pp. 6506-65114. R. Dirzo, H.S.Young, M. Galetti, G. Ceballos, N.J.B. Isaac, B. Collen. Defaunation in theAnthropocene. Science, 345 (2014), pp. 401-4065. H.S. Young, D.J.McCauley, M. Galetti, R. Dirzo. 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