科普访谈 | 植物多样性如何通过地下部的种间促进作用（facilitation）影响生态系统功能
生物多样性强化和维持生态系统功能，在草原、森林、农田等陆地生态系统中都得到了证实。然而，植物多样性如何通过地下部的种间促进作用（facilitation）影响生态系统功能，认识并不完全清楚。
近日，中国农业大学资源与环境学院李隆教授课题组在Trends in Plant Science (IF 5yr = 20.034)发表题为“Belowground facilitation and trait matching: two or three to tango?”的观点文章。讲述了种间促进作用与地下部过程的匹配新机制。
如何将生物多样性的理论研究和应用联系起来，通过强化地下部种间促进作用提高生态系统功能？这其中有着怎样的科学发现？
今天请来该文章通讯作者中国农业大学李隆教授和论文第一作者于瑞鹏博士进行本期科普访谈。
科学发现 | 种间促进作用与地下部过程的匹配新机制
对于生态学家和植物学家而言，如何将生物多样性理论研究中取得的进展应用到可持续生态系统的构建和退化生态系统的修复中，是一个重大挑战。您团队这次的观点文章对此提出了新的见解？
A：是的。随着全球变化和人类活动的加剧，全球生物多样性下降趋势越来越明显。在生物多样性下降会导致什么样后果的背景下，生物多样性与生态系统功能的关系逐渐被生态学家和植物学家所关注。特别是20世纪80年代以来，在草原、森林和农田等陆地生态系统进行的一系列调控物种多样性，尤其是植物物种多样性的短期和长期定位试验，明确了生物多样性在决定生态系统功能中的关键作用，同时对其中的机理和调控机制进行了较为广泛的探索，成为生态学的热点研究领域之一。相关研究明确了生物多样性能够维持和强化生态系统功能，诸如维持生产力及其生产力稳定性，高效利用资源，维持生态系统的长期可持续性等。发现了生物间复杂的种间互作是生物多样性维持生态系统功能的重要机制。
由于过度利用和粗放管理，很多天然草原和森林生态系统已经存在不同程度地退化，或者存在退化的风险。如何依据生态学原理，通过添加合适的物种组合，来实现退化系统的生态修复，是一个重大挑战。同时，由于长期集约化单一种植导致土壤退化、过渡依赖化肥农药造成农业面源污染、生物多样性下降等问题，如何通过增加农田作物多样性，实现保障粮食安全的同时，促进农业的绿色可持续发展，也是当前国家的重大需求。
例如，我们在研究中发现，蚕豆具有更强的活化土壤中难溶性的能力，玉米和蚕豆间作促进了玉米的磷吸收，可显著降低化学磷肥的用量，甚至当季可以不施用磷肥，就能达到较高的产量（图1）。我们在甘肃河西走廊的田间试验结果表明，玉米和小麦间作，必须每公顷施用100 kg P/ha以上的磷肥，玉米才能达到每公顷12吨的产量；而在同一土壤上，玉米和蚕豆间作，当季可以不施磷肥，玉米即可达到每公顷12吨的产量。我们在宁夏红寺堡新开垦土壤上的田间试验表明，玉米与蚕豆间作，可以提高磷肥利用率5-10个百分点。磷肥当季利用率一般情况下都不足20%，通过这种间作组合，可以大幅度提高磷肥利用率，降低化肥用量。这些在农田生态系统中的研究获得的结论，是否在自然生态系统同样的适用性？在国家自然科学基金面上项目的支持下，我们发现草原植物间也可以通过种间磷素促进作用提高群落生产力。
因此，系统梳理我们的研究结果和国际上相关的文献报道，我们在这篇观点文章中主要阐述了植物间如何通过根系分泌物和信号分子、根系性状可塑性产生的直接促进作用和根系-土壤生物相互作用产生的间接促进作用来提高生态系统功能的机制，并提出了一些选择物种组合的方向，以期能够有效地构建以种间促进作用为主的人工生态系统。
什么是种间促进作用？地下部的种间促进作用对我们进行生物多样性的科学研究会带来怎样的帮助？
A：植物种间促进作用，就是一个物种的存在增加了相邻的另外一个物种的生长、生存或者繁殖的现象。就像人与人之间在条件合适时有可能互相帮助、互相促进，共同进步一样。在某些条件下，一些植物也可能会通过改善微环境、富集资源、抵御病虫害等途径使相邻的另外一种植物生长得更好，这就是种间促进作用。
这里我首先简单介绍一下植物种间的相互作用。植物多样性的群落与单一植物群体相比，最大的不同就是物种多样性群落中物种间的相互作用，而单一植物群体只有种内个体之间的种内相互作用。
植物物种间的相互作用，包括种间竞争和种间促进作用。植物间的竞争作用研究历史较长，也相对比较充分。早在达尔文1859年出版的《物种起源》中就有相关阐述，随后的100多年间，生态学家和植物学家进行了广泛、系统和深入地研究，对其机理及其调控机制有了深刻地理解。
学术界对种间促进作用关注比较晚，相对于竞争作用研究也比较薄弱。虽然在20世纪初，就有人观察到了自然界存在的植物间的互相帮助和依赖现象，直到1995年美国蒙大拿大学教授Ragan M. Callaway在Botanical Review发表题为“植物间的正相互作用”的综述文章，对之前几十年植物生态学家对自然生态系统中的植物间的正相互作用的现象和研究证据进行了系统总结，正式提出了种间促进作用（Facilitation）的概念。Callaway在2007年出版的专著《植物群落中的正相互作用和相互依赖性》对直接和间接的种间促进作用进行了系统论述，对其可能的机理进行了归纳和总结，植物种间促进作用理论基础初步形成。2010年由Francisco Pugnaire编著的《植物间正相互作用与群落动态》一书，将促进作用在植物群落中的重要性关联起来，使我们认识到种间促进作用在群落构建，物种共存与进化，及在生态系统功能中的关键作用。
种间促进作用按照植物器官所处的位置，可以分为地上部种间促进作用和地下部的种间促进作用。地上部种间促进作用包括一种植物的冠层对相邻植物的遮光、遮风和挡雨等保护作用，即我们常说的所谓苗圃效应（Nurse Effect），一般是高大的植物对矮小的植物提供庇护作用，或者一种植物对另一种植物保护作用避免被捕食，以及可能的传粉帮助等。例如，在高寒的苔原生境，垫状植物可以为相邻植物提供保护，使其免受冻害；在高温干旱的沙漠中，一种植物通过遮阴和散热，降低另外一种植物的幼苗周围环境的温度，从而保护幼苗植物免受灼伤。
图1 (a) 与小麦相邻的玉米被抑制（左侧玉米），与蚕豆相邻的玉米被促进（右侧玉米）；(b) 这是因为蚕豆能够通过分泌大量质子酸化根际（黄色表明根际环境呈酸性），促进玉米的磷素吸收，这有助于节约磷肥。改自：Li et al., 2007, PNAS；(c) 同时，玉米根分泌物中的染料木素也可以促进蚕豆结瘤固氮，可以减少氮肥施用。改自：Li et al., 2016, PNAS。
地下部植物种间促进作用，包括一种植物通过难溶性养分（大量和微量元素）的活化、生物固氮和提水作用等，有利于相邻植物生长、发育和繁殖（图1）。地下部种间促进作用由于在地下，我们看不见，研究起来比较困难。因此，研究进展相对较慢。
前面说到，以往在自然生态系统中的研究发现，植物多样性提高生态系统功能的可能原因主要有两点：一是种植了自身产量很高的物种，而这个物种在多样性群落中进一步获得了增产（选择效应）；二是多样性群落中各物种存在时间或空间生态位的分异，所以能够更加充分地获取资源，并减缓竞争（补偿效应）。然而这些过程存在很大的随机性，且二者并不能完全解释生物多样性-生态系统功能关系。种间促进作用可以帮助我们从过程上理解为什么一些植物能够促进另一些植物的生长，从而更全面地理解生物多样性提高生态系统功能的机制。通过这篇观点文章，让我们对植物多样性如何通过地下部的种间促进作用（facilitation）影响生态系统功能方面有了更清晰的认识。
种间促进作用与地下部过程的匹配新机制，就是直接和间接促进作用的发生，需要不同植物间及植物-土壤生物间互作过程的匹配。它对促进作用在生物多样性与生态功能关系中会发挥怎样的作用？这其中有着什么样的科学原理？
A：多样性高的植物群落中有直接促进作用 (direct abiotic facilitation) 或通过土壤生物群落产生间接促进作用 (indirect biotic facilitation)。同时，促进作用也包括通过改善微环境提高整个植物群落生产力的一般性促进作用 (universal facilitation)，如根系通过更充分的占据土壤空间，增加透气性，从而使整个植物群落更好地应对洪水袭击（直接促进），或通过菌丝网络介导的菌根真菌和有益微生物互作能够促进植物养分吸收和对病原体的防御能力（间接促进）。此外，在有些植物群落中，只有部分物种被促进，其生产力的提高增加了群落的生态系统功能，即物种特异性的促进作用 (species-specific facilitation)（图2）。
图2 种间促进作用需要地下部过程的匹配
就像人们常说，机会是留给有准备的人的，有时别人给你提供了机会，但你没有相应的能力去抓住它，就错过了提升自己的可能。我们之前在草原的研究发现，当群落中存在磷活化能力强的植物时，理论上周围的植物有相同的概率能够被促进，但结果表明只有那些通过更多根系增生来响应邻居的物种获得了更大的生物量；其它物种并没有做出这种响应，所以没有被促进。
此外，植物可以通过根分泌物中的信号物质识别不同的邻居，并对其做出不同的响应。在蚕豆/玉米间作体系中，玉米的根系分泌物中含有一种特殊的类黄酮物质，能够促进蚕豆结瘤，而小麦和大麦的根分泌物并没有这种促进作用（图1，图2）。最近的研究也表明，植物根系分泌的化学信号，如茉莉酸、黑麦草内酯和独脚金内酯均能够介导根系间的相互作用，水稻根系分泌的尿囊素可能是种内根系识别的关键物质等。
如何强化种间促进作用？您刚才讲到了这其中的可能途径？
A：我们认为可以从以下几点来强化种间促进作用：一是选择根系性状可塑性更高的物种，比如禾本科的根系性状可塑性更强，所以能更好地吸收来自相邻蚕豆活化的养分，同时玉米根分泌物能够促进蚕豆结瘤固氮，小麦根分泌物能够帮助蚕豆抵御病原菌。所以两种作物均能够被促进，形成一个互惠体系。二是通过调控根际生物互作来协调其竞争和促进作用，从而使植物-植物促进作用最大化。三是在设计轮作体系和退化群落恢复时，需要考虑物种的先来后到以及其根分泌物产生的遗留效应（图1，图3）。
我们知道，一个组合是否增产取决于种间竞争和促进作用的相对强度。对于一些植物组合，由于促进物种或被促进物种的竞争能力比较大，因此抵消了种间促进作用带来的效益，最终表现为种间竞争。所以说，如果要通过强化种间促进作用来提高生态系统功能，也需要考虑目标物种的竞争能力。
最大限度地强化种间促进作用，构建可持续的生态系统是当前针对该项研究的重点？
A：是的。我们需要将生物多样性的理论研究和应用联系起来，通过强化地下部种间促进作用提高生态系统功能。虽然通过搭配物种间资源的互补性在理论上可以提高生态系统功能，但依赖互补性设计植物群落存在很大的不确定性（如竞争能力过强会抵消促进作用）。因此，我们认为从性状匹配强化促进作用的角度来构建可持续的农田生态系统（如间套作、轮作体系）和半自然（如人工林、人工草地）生态系统是一种更为有效的方式。
图3 将生物多样性的理论研究和应用联系起来，通过强化地下部种间促进作用提高生态系统功能
对于生物多样性的科学研究，您和团队接下来的科研动态是什么？
A：生物多样性的研究涉及方方面面，包括陆地生态系统如草原、森林，半自然的生态系统如人工草地和人工林等，以及人为作用控制的农田生态系统等。我们过去和将来的研究重点都集中在农田生态系统的作物多样性及其生态功能。在国家自然科学基金重点项目的资助下，过去几年中，我们通过四个10多年的长期定位试验发现，间作在提高生产力的同时也会增加其稳定性，我们从作物多样性改善土壤肥力，土壤肥力的提高进一步改善产量的稳定性等方面理解生态系统稳定性的机制。另外，今年我们有幸获得新的国家自然科学基金重点项目，拟研究农田作物多样性对农田生态系统多功能的影响及其机制。
我们始终坚持的研究策略是：从生产实践中观察和寻找需要解决的科学问题，提出科学假设，然后设计田间到室内的试验验证假设，进一步丰富农业生态学理论知识。同时，将这些理论知识再回到田间，指导生产实际，设计新的间套作体系和优化原有的间套作体系。我们在西北（甘肃省农业科学院和宁夏回族自治区农林科学院）、华北（河南科技学院和山东省农业科学院）及东北（辽宁省农业科学院、吉林大学植物科技学院和东北农业大学）的合作者和一系列田间试验，为我们的应用基础研究和研究成果应用，实现我们的研究策略提供良好的研究与应用场所。
团队名称：生物多样性与资源高效利用研究组
团队负责人：李隆教授
团队主要工作：一直致力于间套作体系种间相互作用与生态系统功能关系的研究，在地上部产量优势、作物种间相互作用、土壤肥力和氮磷养分高效利用方面进行了较为深入的研究，在Nature Sustainability, Trends in Plant Science, PNAS, New Phytologist，Field Crops Research, Plant Soil 等期刊发表SCI论文70余篇。
《间套作体系豆科作物固氮生态学原理与应用》，李隆 等编著，2013年，中国农业大学出版社
《河西走廊和沿黄灌区间套作种植技术》，李隆 主编，2020年，中国农业出版社
课题组公众号“间套作与现代农业”
团队在1990年代开始关注农田生态系统中的作物种间促进作用，发现蚕豆和玉米间作体系具有明显的种间促进作用，并于1999年在Plant Soil发表第1篇国际文章。从此以后，在植物种间促进作用机理方面进行了探索，发表的相关文章有：
以上访谈感谢李隆老师、于瑞鹏老师！
生态环境探索微平台出品
2021.9