科研 | PNAS:微生物生态系统动力学驱动海洋缺氧区氮损失的波动
本文由萍水相逢编译，玛莉、江舜尧编辑。
原创微文，欢迎转发转载。
海洋缺氧区 (ODZs)中氮 (N)损失的动态被认为是由气候对海洋环流和生物生产力的影响所驱动的。在此，我们分析ODZ中微生物生态系统的数据约束模型，发现即使在没有气候变化的情况下，物种相互作用也会引起局部和区域N损失率的波动。通过消耗O2至纳摩尔水平，好氧硝化微生物所产生的稀有形式的N为厌氧反硝化细菌提供了竞争优势。由于厌氧细菌在低含氧量时无法维持自身的生态位，因此O2的物理供应可恢复有氧细菌的竞争优势，周而复始。由此产生的生态系统振荡变化在ODZ中产生了一种独特的地球化学特征——在测量剖面中发现了短暂的氨峰值。微生物生态系统动力学也引起厌氧氨氧化菌与异养反硝化的动态变化，为在海洋中观察到的这些途径的不明原因的变异性提供了机制。
论文ID
原名：Microbial ecosystem dynamics drive fluctuating nitrogen loss in marine anoxic zones
译名：微生物生态系统动力学驱动海洋缺氧区氮损失的波动
期刊：PNAS
IF：9.58
发表时间：2019年5月25日
通讯作者：Justin L. Penn
通讯作者单位：华盛顿大学海洋学院
实验方法
样品取自北太平洋东热带气候 (ETNP)的18个样点，使用配备Seabird SBE 43溶解氧传感器的Seabird 911 CTD检测2000m深的水体垂直剖面的电导率、温度和深度。而水体垂直剖面的氨浓度用领苯二甲醛的方法测定。并结合生物振荡理论模型(Biological oscillations)来研究海洋厌氧区的微生物生态系统动力学。
实验结果
在先前的工作中，我们通过模型拟合评估了北太平洋东热带气候 (ETNP)中O2、NO3-、NH4+，NO2-和N2气体的年平均值。这些数据反映了ODZ中关键化学指标的垂直剖面特征：即NO2-和N2在检测区的次表面达到最大值，NO3-浓度随着深度的增加累积量减少，以及NH4+和O2的浓度在次表面一下达到纳摩尔水平的 (附图S1)。为了限制模型参数的不确定性，我们将微生物生长、死亡率和对营养的敏感性提升两个数量级，包括自于实验室培养的观测值和模型研究过程得到的评估值 (附表S1)，并将得到的模拟剖面的数据与观察结果进行比较 (附图S1)。发现在模型所测试的90个参数中，有一半的评估值同时重现观测值的化学特征，这意味着N和O2的物理和生物通量的实际平衡。这些模型模拟重现的数据集将进一步用于分析并量化我们主要结果的灵敏度。
区域氮损失的模拟速率与基于N2的积累，NO3-的缺乏及其同位素测量的地球化学估计值一致。尽管海洋环流速率相对比较稳定，但区域氮损失的模拟速率仍随着时间的变化而产生强烈的波动 (图1A)。这些波动并非由有机物通量的变化或O2向ODZ区域的物理供应的变化引起的 (附图S2)。这种波动在各种生理和生态假设中持续存在：即无论微生物种群的对O2敏感性如何 (图1A中的黄色，红色和绿色线)；含或不含异化NO3-还原成NH4+ (DNRA) (图1A中的蓝线)；异养反硝化是否表现为兼性或专性过程或其由单个还是多个群体介导的生理生态过程(SI附图S3)。N损失的波动存在于所有满足可用示踪剂数据约束的所有生态系统模型参数组合中 (附图S4)。它们的波动幅度相对于时间平均速率较大，在区域尺度上平均为43％±35％ (SD)，而局部尺度上其波动幅度为233％±123％ (SD)。 虽然区域的N损失率缺乏特征频率 (即有规律的变化)，但局部N损失率通过半规则振荡变化 (图1B)。因此，区域尺度N损失的复杂波动 (图1A)是由许多局部的不同周期、相位和振幅的变化所产生的。
Fig. 1北太平洋东热带ODZ区域和局部N损失率的非受迫变化的时间序列。 (A)在标准模型模拟 (黑色)和不同灵敏度情况 (灰色和彩色)下，氮损失速率(1 Tg N y-1 = 1012 g N y-1)在ETNP空间上的整合。无论生理或生态不确定性如何都会出现波动 (附表S1)：即不管厌氧菌对O2耐受浓度是1μM (黄色)还是≥10 μM (红色)；或硝化作用的两个阶段 (NH4+和NO2-氧化)对O2浓度敏感性 (绿色)有不同纳摩尔级别；抑或是如果将异化硝酸盐还原成铵 (DNRA)的代谢过程也加入到模型中 (蓝色)。(B)具有代表性的局部N损失速率的生态系统振荡 (12°N，90°W，100 m和25°N，113°W，400 m)的时间序列。
在有氧代谢速率中，这种波动同样也很明显振荡，且这种波动与N损失的变化一起推动了O2，NH4+和NO2-浓度的大幅度波动 (图2)。该波动在ODZ核心边缘处——次缺氧区 (suboxic)的波动最强。该区域刺激了微生物群体的多样性共存——好氧的NH4+和NO2-氧化微生物以及自养厌氧氨氧化细菌和异养反硝化菌。在ODZ的缺氧核心中，化学环境、微生物种群及其代谢率随着时间的推移相对稳定。长期硝化—反硝化菌共存区域的变异性重合 (也即因为痕量的O2供应变化导致的硝化作用和反硝化作用的交替进行)意味着波动是由这些微生物群之间的相互作用驱动的。实际上，如果通过施加不重叠的O2阈值将硝化细菌与自养厌氧氨氧化物和异养反硝化菌分离，则在模型模拟中不会出现这种波动。
Fig. 2缺氧区 (ODZ)的生态振荡的空间分布。振动幅度 (彩色)的空间分布通过ODZ模型的带状横截面示出。N损失率 (A)、O2消耗率 (B)、以及 (C) NH4+和 (D) NO2-的浓度的振幅分别是通过计算模拟10年中的最大值和最小值之间的差值得到的。图中黑色轮廓线为O2的时间平均浓度 (以μM为单位)。灰色阴影表示北美的西部海岸线。
这些波动的机制源于一个基本的生态系统动态：有氧微生物对氧气的消耗为厌氧菌提供了一个厌氧环境，但是如果没有间歇性的需氧优势，厌氧菌的生态位将无法抵抗物理O2供应。在ODZ模型中，NO2-对O2 (~41 Tg O2 y-1)的消耗远远超过NH4+ (~4.9 Tg O2 y-1)对O2的消耗；因此，NH4+氧化在振荡动力学中起很小的作用。完整生态振荡通过NH4+和O2在空间中的单个点处的相位图来说明 (图3)。当O2、NH4+和NO2-充足时，NO2-氧化细菌种群净增长 (图3A和B，i)，它们的代谢速率超过物理O2供应并耗尽可用的O2和NO2- (图3 A和B，ii)。O2的损失促进了厌氧代谢，但NO2-的损失也耗尽了由反硝化作用引起的异养生长的可用能量。NO2-氧化微生物因具有更高的NO2-利用效率，可以通过完全异养反硝化作用将其氧化成N2。相反，NO2-的消耗对厌氧氨氧化细菌的影响很小，因为它们通常受到模型中NH4+的限制，这与ODZ的速率测量结果一致。因此，当NO2-被氧化吸收时，异养反硝化作用相对于厌氧氨氧化作用有所下降 (图3C，iii)。而NH4+耗尽则反过来限制NO2-氧化微生物，减缓其对O2和NO2-的利用率 (图3B，iii)。O2消耗可通过物理供应逐渐补充，而NO2-由于过量的NO3-还原而超过NO2-氧化的累积 (图3A，iv)。 O2积累不利于厌氧氨氧化微生物 (图3C，iv)，而NO2-积累通过异养反硝化促进N损失的快速爆发 (图3D，i)。在这个反硝化快速作用期间，从DON释放的NH4+将其恢复到维持NO2-氧化微生物生长的水平，这又有利于O2的净消耗，波动重新开始。
Fig. 3生态系统振荡的动力学。海洋缺氧区和有氧区之间的缺氧边界的代表性位置 (即与图1B中的400m相同)的关键生态系统变量NH4+和O2的振荡。 时间以逆时针方向进行，如图中黑色螺旋箭头所示。图中NH4+和O2的浓度由 (A) NO2- (μM)浓度，(B)NO2-氧化 (μM O2 y-1)所消耗的O2的速率，(C)厌氧氨氧化作用对总N2产生的贡献率 (ƒamx)以及 (D)总N2产生率 (μM N y-1)所描绘。浅色代表低浓度或低活性。A中的直箭头表示在循环的每个阶段期驱动NH4+和O2变化的主导过程。图中i-iv的标记已在文中描述。
这里预测的生态系统波动出现在一个完全稳定的物理环境中，但ODZ的有机物和O2的供应在真实海洋中表现出强烈的时间变化。 我们首先通过经验得出的有机物质的季节通量，然后通过海洋环流速率的随机变化来检测物理变异对内在生态系统波动的影响 (附图7)。在存在这些外部胁迫的情况下，生态系统驱动的变异性仍然存在，甚至被放大，这表明波动将成为自然环境变化的强大来源。
对微生物种群的自上而下的生态变化是由限制资源竞争引起的波动所控制。假设捕食是随机的，通过对所有微生物种群应用二次死亡率来表示模型中的放牧损失 (grazing losses) (附图S8)。我们将内在放牧数改变了一个数量级，发现在弱放牧期间区域氮损失的方差不变，而在强放牧时，方差降低了一个数量级 (附图S8A)。然而，这种强烈的放牧期会导致ODZ缺氧核心中NH4+浓度的不切实际的积累 (附图8B)。通过减少缓慢生长的厌氧氨氧化细菌的生物量，放牧减少了这些区域中NH4+的主要汇集，使其积累量达不到持续的高浓度。因此观察到的NH4+分布不支持稳定生态系统波动所需的放牧率。
ODZ内NH4+的分布为微生物振荡 (microbial oscillations)提供了独特且可检测的地球化学特征 (图4)。在振荡过程中，NH4+源和汇的平衡的变化导致其在ODZ内的临时积累，其积累浓度高达最敏感技术 (邻苯二甲醛 (OPA)法)的可测量检测极限的~10倍 (~10-15 nM)。这些NH4+峰值在整个ODZ中仅短暂的出现 (整个波动周期的约5％的时间)，使得模型评估的NH4+平均浓度保持低于检测。我们通过使用OPA方法 (附录，补充信息)分析来自ETNP的18个NH4+深度剖面来寻找这种振荡的潜在特征。与预测NH4+浓度出现峰值的平均时间一致，O2 <5μM的水中NH4+的平均观察浓度低于检测值。然而，我们发现约8％的NH4+浓度超过了这个检测限，这与生态振荡预测的频率一致。即是使用不太敏感的传统检测技术，在模型区域外的南太平洋东热带和阿拉伯海ODZ中也同样存在NH4+峰值，但对这些特征的定量分析将仍需要更多高精度数据。
通过浮游动物和微生物的垂直迁移，可以预期ODZ内NH4+的瞬时积累。测得该区域的NH4+峰值发生在 (浮游动物和微生物)平均垂直迁移深度以下100-300米处 (图4中的线和阴影)。相比之下，模型中发现生态振荡的类似ODZ深度范围内NH4+浓度上升。NH4+的暂时峰值也可能由下沉有机物质的短暂脉冲引起，这些有机物质将NH4+释放到ODZ中的速度比消耗的速度快。我们测试了有机物值的短暂脉冲是否会产生NH4+的峰值，通过将净初级生产中观察到的季节性循环添加到具有弱内部振荡的模型 (固有的NH4+脉冲较小)中模拟，在这种情况下，即使强制性波动的有机物质进入ODZ中，在任何深度，NH4+随时间变化的浓度也几乎没有超过测量检测限。因此，NH4+的测量峰值支持强烈的非平衡生态系统行为 (即生态系统振荡)。
Fig. 4 来自北太平洋的东热带ODZ的垂直剖面模型模拟NH4+ 浓度和实际观测值。在标准模型模拟 (粉色圆圈)中，垂直剖面的NH4+ 浓度在一年中每月采一次样，并现场检测(黑色菱形，详情见附录)。NH4+ 浓度在模型模拟中约有5％超过检测极限 (~15 nM)，而在O2 <5 μM时超过8％，但两者的平均值均低于检测值。将模型评估的和观察到的低于15 nM的NH4+值设定为该检测限，绘制了ETNP的昼夜垂直迁移深度 (直线表示平均值，阴影表示方差)。紫色显示的是与时间密切相关的NH4+剖面浓度水平，NH4+浓度通过季节性循环的净初级生产 (NPP)来模拟评估，图中显示内部振荡较弱 (紫色)。说明ODZ的有机物供应的季节性波动不能产生观察所示的NH4+峰值。
与异养反硝化作用相比，ODZ内的生态振荡对由厌氧氨氧化产生的总N损失的比例 (ƒamx)有直接影响 (图5)。这些代谢途径对N损失的贡献在ODZ内和在田间变化不一，但是这些变化的原因仍然存在争议。在振荡过程中，当NO2-氧化细菌增加时，异养微生物还原的NO2-再氧化成NO3-。异养反硝化作用的抑制暂时允许NH4+限制的厌氧氨氧化作用局部N2的产生。然而，在NO2- 积累之后，异养反硝化的快速爆发大大超过先前的厌氧氨氧化速率 (图3C和D)，从而在完整的振荡循环中控制总N损失 (水平线图5)。N损失平衡的局部变化可能暂时弱化了在ODZ中平均时间梯度对 ƒamx的作用。因为它们发生在极其窄的O2、NH4+ 和NO2-浓度范围内，所以评估这种对ƒamx变化的生态贡献将需要更频繁地和高精度地测量这些化学物的浓度和相关的代谢速率。
Fig. 5随着时间的推移，厌氧氨氧化物对总N2产量 (ƒamx)的贡献。ODZ的代表性位置 (115米到450米) 的ƒamx随时间的变化。在含氧 - 缺氧界面 (氧跃层)，ƒamx变化幅度较大，暂时弱化了时间平均梯度 (蓝色，青色和黄色线)的作用。在NO2- 的第二个最大值内，ƒamx接近0.28的值并且振幅较小 (橙色，红色和灰色线)。实线来自ODZ的核心，而虚线来自其边缘。
振荡作用是具有多个相互作用群体的理想化生态系统模型的共同特征，但在环境的真实表征中很少能够持续存在，例如三维海洋环流。内在生态系统的振荡为海洋微生物群落结构和N和O2循环的变化提供了一种机制，这通常归因于物理和化学条件的外部胁迫。由于这些振荡在十年或更长的时间尺度上缺乏空间和能源的一致性 (图1A)，因此它们可能无法解释大时间尺度上的N损失。然而，这些动态可能在ODZ之外普遍存在，只要资源的实际供应使得微生物群落能够通过改变化学环境，暂时有利于其竞争对手的增长，破坏其自身的生态位或降低其促进者的成长。
评论
在海洋低氧区，作为限制海洋初级生产的关键营养素，生物可利用的氮 (N)浓度的变化受气候影响。在这里，作者证明了好氧和厌氧微生物对稀有资源的竞争会导致海洋氮损失率随着时间的推移而产生波动，即使在稳定的环境中也是如此。作为已存在上百年的理想化模型理论——生物振荡理论，首次在三维和数据约束的海洋环流模型中展示。在环境样品中检测到的地球化学振荡的特征，这种先前被忽视的自然变化，解释了N的去除途径是以异养或自养途径为主的相互矛盾的观点。
这些或许也适合你哦👇