直肠癌根治术中解剖学争议探讨
作者：胡旭华,曹翠丽,张建锋,牛文博,周超熙,王光林,刘友强,李保坤,王晓然,于滨,王贵英
文章来源：中华胃肠外科杂志, 2021, 24(7)
本期文献
摘要
全直肠系膜切除的理念为直肠癌的根治手术提供了可以遵循的质量控制标准，但是尚有部分解剖学问题存在争议。腹腔镜直肠癌根治术虽然具有更好的手术视野、更佳的神经功能保护、更大的操作空间，但若术者对解剖结构或解剖变异认知不足，可能会出现术中不可控制的出血、术后排尿排粪功能障碍等副损伤。笔者通过对国内外研究的分析总结，并结合临床经验，针对直肠癌根治术涉及的几个解剖争议问题，包括肠系膜下血管解剖及变异、肠系膜下动脉离断平面的争议、第253组淋巴结清扫的争议、直肠中动脉的解剖学变异及直肠癌侧方淋巴结清扫的解剖学争议等进行阐述，旨在为临床外科医师提供一个更好的认知过程。
直肠癌以手术治疗为主，随着外科理念的更新和手术技术的进步，直肠癌根治手术日臻完善，为患者提供了更多的生存获益。全直肠系膜切除术（total mesorectal excision，TME）理念为直肠癌的根治手术提供了可以遵循的质量控制标准；但是尚有部分解剖学问题存在争议。腹腔镜直肠癌根治术虽然具有更好的手术视野、神经功能保护以及操作空间，但如果术者对解剖结构或解剖变异认知不足，可能会出现术中不可控制的出血、术后排尿排粪功能障碍等副损伤。笔者就目前存在的几个解剖学争议点和关键点，结合国内外研究进展及本中心经验，进行系统阐述。
一、肠系膜下血管解剖及变异
肠系膜下动脉（inferior mesenteric artery，IMA）发自腹主动脉，向下延续为直肠上动脉（superior rectal artery，SRA），在距离IMA根部约4 cm处发出左结肠动脉（left colic artery，LCA）及乙状结肠动脉（simgmoid artery，SA）。这一结构有几处解剖学要点需要明确。
01
IMA主干的长度存在变异：
2015年，日本的一项前瞻性研究通过术前计算机断层扫描血管造影术（computed tomography angiography，CTA）评价IMA的解剖学变异，结果显示，IMA主干长度在10.1~82.2 mm之间。国内学者也报道了IMA主干长度为（3.8±1.0）cm，最大长度达7 cm。这一点在保留LCA的手术操作时非常重要。在处理IMA根部，特别是保留LCA的第253组淋巴结清扫时，笔者建议，从IMA根部打开血管鞘，在使用超声刀非工作面紧贴并保护动脉壁的前提下，充分裸化IMA，寻找LCA，可以避免出现误损伤，减少术中出血等并发症。
02
IMA动脉分支存在众多变异：
IMA分支的解剖学变异最经典的分型是Yada等在1997年提出的：Ⅰ型为LCA和SA各自独立发自IMA（58%）；Ⅱ型为LCA和SA共干发自IMA（27%）；Ⅲ型为LCA和SA在同一位点自LCA发出（15%）。日本学者Murono等在2015年对IMA分支变异分型扩充为4型，其中前3型和Yada教授一致，但是比例不同，分别为：Ⅰ型（41.2%）、Ⅱ型（9.0%）和Ⅲ型（44.7%）；部分患者存在LCA缺如，被定义为Ⅳ型（5%）。见图1。在处理IMA血管发出分支的部位时，要仔细解剖，特别是Ⅲ型，一定要注意避免损伤分支血管。
03
肠系膜下静脉（inferior mesenteric vein，IMV）的毗邻关系存在较多变异：
大多数IMV自LCA下方穿过并和IMA伴行，部分患者也存在IMV自LCA上方跨越的情况。
对于直肠癌根治术来说，临床医师还需要格外关注边缘动脉存在的3个解剖学薄弱区。
（1）Riolan弓是否存在。Riolan弓是LCA升支和中结肠动脉左支之间的吻合动脉，是联系IMA和肠系膜上动脉（superior mesenteric artery，SMA）的重要解剖结构。国内外文献报道，Riolan弓的解剖学变异较大，其出现率在6.2%~39.7%之间。部分学者对于是否真实存在Riolan弓这一明确的解剖结构持反对意见，认为Riolan弓仅仅是连接SMA和IMA的血管交通支，并非独立的解剖学结构。
（2）Griffiths点处吻合情况。Griffiths点是中结肠动脉左支和LCA在脾曲处的血管吻合。Meyers通过血管造影结果显示，Griffiths点9%患者存在吻合较差，43%存在缺如。行IMA高位离断时，Griffiths点交通不良或缺如的患者，可能会对吻合口近端血供造成影响。笔者建议有条件的单位，可术前行血管造影或CTA明确有无血管变异，如果预估到术中高位离断后近端血供不良，建议游离脾曲去除更多近端肠管，以保证吻合口血运。此外，吲哚菁绿（indocyanine green，ICG）荧光显像技术可辅助判断肠管血运情况，精准定位拟吻合处肠管血运分界线。
（3）SA最下支和SRA之间的Sudeck危险区；见图2A和图2B。由于此区域常常存在血管吻合不良，术中尽可能不在此区域吻合。
二、IMA离断平面的争议
IMA血管离断平面目前存在两种主流观点：其一是主张在IMA自腹主动脉发出后1~2 cm离断动脉，并同时清扫系膜根部淋巴结，称为高位离断；其二是主张自IMA分出LCA后离断动脉，称为低位离断。上述争议的关键点主要是肿瘤学因素和吻合口并发症两个方面。对于高位IMA离断最主要的原因是肿瘤学因素。韩国一项纳入了1 213例的回顾性研究结果显示，高位离断组淋巴结检出数量和阳性淋巴结率更高。而国内一项1 895例的回顾性研究结果提示，低位离断和高位离断在3年无病生存期（disease free survival，DFS）和3年总体生存期（overall survival，OS）上差异并无统计学意义。
而在吻合口漏等并发症方面，争议更多。2019年，Girard等通过对尸体标本进行解剖研究发现，IMA高位结扎离断时，肠管可供吻合的长度更长，吻合口张力更低，对于低位直肠癌来说高位离断IMA更具优势。一项前瞻性非随机对照研究显示：IMA高位离断组与低位离断组在吻合口漏发生率上差异没有统计学意义；低位离断对患者排尿功能和性功能的保护似乎更为有利。瑞典一项纳入14 657例直肠癌患者的研究结果显示，高位离断IMA会增加结肠系膜的缺血。
一项意大利的随机对照研究（NCT02153801）结果显示，低位结扎IMA组患者术后排尿功能和性功能更好，但是在吻合口漏方面未见优势。另一项研究关注了入组患者手术时间、术中出血、淋巴结检出数以及吻合口漏发生率等指标，结果显示，高位结扎与低位结扎组的差异无统计学意义。笔者研究团队也进行了一项系统性综述，评价了1990—2017年期间符合纳入和排除标准的临床研究，结果显示，直肠癌根治手术IMA的高位离断和低位离断并不会对患者吻合口漏的发生、淋巴结检出数量和5年生存率存在影响。
截止目前，对于离断平面的高低，尚未形成共识。笔者认为，直肠癌根治手术中，需要结合患者实际情况来选择进行IMA高位离断还是低位离断。低位直肠癌手术时，进行IMA高位结扎，可以降低吻合口张力；中高位直肠癌患者行保留LCA的低位离断，需要清扫系膜根部的淋巴结，如果吻合张力较大，必要时可行脾曲游离。
三、第253组淋巴结清扫的争议
直肠癌根治术是否需要常规行第253组淋巴结的清扫一直存在争议。日本结直肠癌学会最新指南，对于T3~4和（或）N+直肠癌患者推荐常规行第253组淋巴结的清扫。一项大样本多中心回顾性队列研究显示，第253组淋巴结总体阳性率为1.5%，且第253组淋巴结转移的患者5年生存率为36.2%（第253组淋巴结未转移的5年生存率为83.3%，P<0.000 1）。
此外，对于第253组淋巴结清扫是否需要保留LCA也存在一定争议。部分学者认为，保留LCA可能会影响第253组淋巴结清扫；但是也有学者研究发现，保留LCA同样可以获得良好的第253组淋巴结清扫，且并不影响患者的肿瘤学结局。笔者所在团队的研究结果显示，保留LCA的第253组淋巴结清扫是安全可行的，可以明显提高Ⅲ期直肠癌患者的5年生存率。
近几年，辅助显像技术在手术中的应用对选择性第253组淋巴结清扫起到了重要作用。Li等研究显示，纳米碳示踪可以提高术中第253组淋巴结的清扫数量。因此，对于进展期直肠癌（T3~4和或N+）推荐行保留LCA的第253组淋巴结清扫，对于无淋巴结转移的T1期直肠癌不推荐行第253组淋巴结清扫。
四、直肠中动脉（middle rectal artery，MRA）的解剖学变异和临床应用
MRA是一个被临床相对忽视的概念，但是它对于直肠侧方间隙的游离和直肠全系膜切除的完成至关重要。MRA的定义并不明确，广义上讲主要是指起自髂内动脉，从侧方间隙走行，穿过腹膜反折以下直肠筋膜并进入直肠固有肌层的动脉分支总称。MRA出现频率在12%~91%之间，可以双侧存在、双侧缺如或单侧存在。关于MRA的走行方式，大多数学者认为，MRA从两侧横向或者从侧后方进入直肠是主要的解剖形式。但是，Nano等和Boxall等报道了MRA从前外侧进入直肠的走行形式，且这类患者MRA通常与前列腺动脉共干。
对于临床应用来说，外科医师需要特别关注以下两个方面。（1）MRA横行穿过直肠系膜，按照TME原则进行直肠癌根治术需要离断MRA，对于相对较粗的MRA来说，要严格止血，必要时采用双极电凝等能量器械。笔者建议，在游离直肠侧方间隙，特别是前外侧间隙时，需要向对侧牵拉肠管建立足够的张力来辨别MRA的存在和走行，避免损伤MRA导致出血。此外，MRA与盆丛支关系密切，见图2C，游离要在直肠和盆丛之间的间隙，紧贴直肠离断MRA及伴行的盆丛脏支，避免由于解剖层面的偏离而导致盆丛的损伤。（2）MRA走行路径也是侧方淋巴结转移的好发部位，术前充分的影像学评估及术中严格的解剖操作尤为重要。
五、直肠癌侧方淋巴结清扫的解剖学基础及临床应用
目前，对于进展期低位直肠癌是否行侧方淋巴结清扫（lateral lymph node dissection，LLND）存在争议，争议聚焦于侧方淋巴结转移是全身转移还是局部转移。日本JSCCR结直肠癌指南对于肿瘤下缘位于腹膜反折以下、且肿瘤侵犯固有肌层以上者，即推荐行LLND；而欧美学者认为，侧方淋巴结是非区域淋巴结，新辅助治疗（neoadjuvant chemoradiotherapy，nCRT）已经成为标准治疗方案，即使清扫，预后仍然很差，且可能增加术中副损伤。林谋斌团队通过尸体解剖，证实了盆腔神经与LLND密不可分。Georgiou等的荟萃分析显示，扩大淋巴结清扫与排尿和性功能障碍有关。
目前，最大的一项多中心、随机对照、非劣效性研究JCOG0212（NCT00190541）的短期结果显示，LLND组手术时间更长，术中出血量更多；而术后性功能障碍发生率无明显差别。长期随访结果显示，与单纯TME组相比，LLND组患者5年生存率和5年无复发生存率（relapse free survival，RFS）差异无统计学意义，但是LLND组的局部复发率更低（7.4%比12.6%，P=0.024）。目前报道的LLND组的侧方淋巴结阳性率仅为7.3%（24/328）。因此，笔者不推荐常规行LLND，对于局部进展期中低位直肠癌推荐行新辅助放化疗，并根据患者精确的影像学检查资料，追加选择性LLND是较为科学的选择。
六、结语
对于外科医生来说，对解剖结构的认知是手术成功的基础和关键因素之一。尤其对于直肠癌根治术来说，存在的一些解剖争议，正是临床中容易出现副损伤的地方。笔者从IMA的解剖变异、IMA离断平面争议、第253组淋巴结的清扫、MRA的变异、LLND的争议方面进行了系统的回顾，旨在为外科医师提供一个更好的认知过程，以完成更均质化、高标准的直肠癌根治手术。
文献志谢
特别感谢河北医科大学基础医学院人体解剖学教研室曹翠丽教授在尸体标本解剖上的技术指导，感谢郭甘霖医师（河北医科大学第四医院外二科）和殷旭医师（河北医科大学第三医院胃肠外科）在图片整理、资料收集方面做出的贡献
End
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